The Y Chromosome of the Atelidae Family (Platyrrhini): Study by Chromosome Microdissection

In order to study the intergeneric variability of the Y chromosome, we describe the hybridization of the Y chromosome of Brachyteles arachnoides, obtained by microdissection, to metaphases of Ateles belzebuth marginatus, Lagothrix lagothricha, and Alouatta male specimens. Brachyteles arachnoides (Atelinae) has 62 chromosomes and a very small Y chromosome. Our results showed that the Brachyteles arachnoides Y chromosome probe hybridized to Lagothrix lagothricha metaphases yielding one hybridization signal on only the tiny Y chromosome, and when hybridized with Ateles belzebuth marginatus metaphases it yielded one hybridization signal on two thirds of the small acrocentric Y chromosome. However, no hybridization signal was observed in Alouatta metaphases (subfamily Alouattinae), a closely related genus in the Atelidae family. Furthermore, our data support a close phylogenetic relationship among Brachyteles, Ateles, and Lagothrix and their placement in the Atelinae subfamily, but exclude Alouatta from this group indicating its placement as basal to this group. Copyright (C) 2009 S. Karger AG, Basel

Estudo da densidade populacional do bugio-ruivo Alouatta guariba clamitans (Cabrera, 1940) (Primates, Atelidae) nas formações florestais do Morro Campista, Parque Estadual de Itapuã, Viamão, RS

Resumo não disponível.

Zoogeography of Chiropotes albinasus (Platyrrhini, Atelidae) in southwestern Amazonia

White-nosed bearded sakis (Chiropotes albinasus) are endemic to the Madeira-Xingu interfluvium in southern Amazonia, though recent fieldwork has produced conflicting data on the southwestern limits of the species's geographic range. We reevaluated the distribution of bearded sakis on the basis of surveys from 34 sites throughout the Brazilian state of Rondonia. Chiropotes albinasus occurred at seven sites in the eastern part of the state, including two west of the Jiparana-Pimenta Bueno river system in the extreme south, but there is no record of their presence further north and west in the Jiparana-Guapore interfluvium and they were absent from the Jiparana-Mamore interfluvium. The data suggest that ecological, rather than geographic barriers restrict the distribution of Chiropotes albinasus in southern Rondonia, but are contradictory with regard to the possible determining factors. Chiropotes albinasus appears able to thrive in transitional, savanna-like ecosystems in southern Rondonia, but is unexpectedly absent from adjacent areas of terra firme forest. Syntopy with the only other pitheciine found in the state (Pithecia irrorata) appears to have a negative effect on the abundance of Chiropotes albinasus which implies that interspecific competition may reinforce a complex of limiting factors, such as the availability of key plant species. Despite showing that Chiropotes albinasus is widespread in southern Rondonia, we also confirm its absence from the western two thirds of the state, a significant reduction in the known range of the species.

Titi monkeys (Callicebus spp., Atelidae : Platyrrhini) in the Brazilian state of Rondonia

Five species of titi monkey (Callicebus brunneus, Callicebus caligatus, Callicebus cinerascens, Callicebus donacophilus, and Callicebus moloch) were recorded in surveys of primate populations at 26 sites throughout the Brazilian state of Rondonia. The distribution of the two species, C. cinerascens and C. donacophilus (recorded in the state for the first time), appeared to be related to that of non-forest ecosystems, the former in the cerrado woodlands, and the latter in gallery forests of the Guapore grasslands. The results of the surveys also indicate that C. brunneus has a more restricted distribution in southern Rondonia than was previously thought, whereas C. moloch is more widespread. However, the ecological factors that determine species distribution in the south of the state remain unclear on the basis of the available data. All species were observed in small social groups of no more than five individuals, which are typical of the genus, generally in the middle and lower forest strata.

Phylogenetic relationships among Brazilian howler monkeys, genus Alouatta (Platyrrhini, Atelidae), based on γ¹-globin pseudogene sequences

Os guaribas, do gênero Alouatta, que são os primatas do Novo Mundo com maior distribuição geográfica, têm sido colocados em três grupos de espécies: o grupo Alouatta palliata da América central, e os grupos sulamericanos Alouatta seniculus e Alouatta caraya. Este último é monotípico, mas o grupo A. seniculus inclui pelo menos três espécies (A. seniculus, A. belzebul e A. fusca). Neste estudo, foram seqüenciados aproximadamente 600 pares de base do pseudogene globina g1 nas quatro espécies brasileiras (A. seniculus, A. belzebul, A. fusca e A. caraya). Os métodos de máxima parcimônia e máxima verossimilhança produziram árvores filogenéticas com o mesmo arranjo: {A. caraya [A. seniculus (A. fusca, A. belzebul)]}. A árvore mais parcimoniosa apresentou valores de bootstrap maiores de 82% para todos os agrupamentos, e valores de força de ligação de pelo menos 2, apoiando o agrupamento irmão de A. fusca e A. belzebul. O estudo também confirmou a presença em A. fusca do elemento de inserção Alu, com 150 pares de base, e uma deleção de 1,8 kb no pseudogene globina g1 já conhecidos nas demais espécies de guaribas. A classificação cladística baseada em dados moleculares é congruente com as de estudos morfológicos, com um isolamento claro do grupo monoespecífico A. caraya em relação ao grupo A. seniculus.

Ontogenia e dimorfismo sexual nas espécies de guaribas vermelhos, gênero Alouatta lacépède, 1799 (Primates, Atelidae)

O dimorfismo sexual nas espécies de guaribas é bem conhecido em animais adultos. Sabe-se que em todas as espécies do gênero Alouatta os machos são consideravelmente maiores e mais pesados que as fêmeas. Entretanto, o dimorfismo sexual não é homogêneo em todas as espécies de guaribas, e A. seniculus é considerada a espécie mais dimórfica do gênero. Além disso, muito pouco se sabe a respeito da ontogenia do dimorfismo sexual nestas espécies. O propósito deste trabalho foi avaliar a ontogenia do dimorfismo sexual em cinco espécies de guaribas intimamente relacionadas: Alouatta seniculus, A. juara, A. macconnelli, A. puruensis e A. nigerrima, e estabelecer um método para a identificação de classes etárias mais precisas nestes animais. Foram mensuradas 25 variáveis cranianas e três do osso hióide de 329 espécimes, e foi examinada a coloração da pelagem de 192 indivíduos de todas as idades, para análises com enfoque ontogenético. Teste t de Student foi aplicado para a verificação de dimorfismo sexual nas classes etárias, e Análise da Função Discriminante (AFD) foi empregada para se observar a significância dos agrupamentos etários em relação às variáveis craniométricas. ANOVA, seguida do Teste de Tukey para comparação múltipla entre médias, foram aplicados para a verificação de crescimento das medidas cranianas dos adultos de A. macconnelli. O reconhecimento de cinco classes etárias entre os adultos foi feito através da avaliação do desgaste oclusal e do grau de fechamento das suturas cranianas. Embora reconhecíveis pelas características de desgaste oclusal e soldadura das suturas, não foi possível a distinção das classes etárias de adultos através de variáveis cranianas. Em todas as AFDs aplicadas aos conjuntos de adultos, as equações resultantes não demonstraram significância estatística. Nenhuma classe etária anterior à idade adulta apresentou dimorfismo sexual nas dimensões cranianas, e características sexualmente dimórficas só foram percebidas a partir da idade AD1. A espécie com maior grau de dimorfismo sexual foi A. macconnelli, e as características sexualmente dimórficas do crânio aparecem de forma mais precoce nesta espécie. Em comparação com A. macconnelli, A. nigerrima possui um número consideravelmente menor de variáveis sexualmente dimórficas na fase adulta. Isso pode sugerir diferenças no comportamento social desta espécie, já que o dimorfismo sexual é influenciado em grande parte pela competição entre os machos pelo acesso aos recursos e à cópula. A variável com maior índice de dimorfismo sexual foi o comprimento do canino, que nas fêmeas equivale a cerca de 60% do comprimento do canino dos machos. O dimorfismo sexual é intenso nas variáveis da região da face e do aparato mastigatório, enquanto que nas estruturas associadas ao neurocrânio essa diferença praticamente não existe, o que mostra que as pressões por dimensões maiores nos machos não afetam a região neural do crânio. Em A. macconnelli, há evidências de crescimento em dimensões cranianas depois de alcançada a fase adulta. Esse fato foi observado em sete variáveis das fêmeas e cinco variáveis dos machos. Isso pode ter conseqüências em estudos sistemáticos e populacionais que, por exemplo, utilizem amostras com crânios de diferentes classes de adultos. As diferenças ontogenéticas na coloração da pelagem são muito sutis, e normalmente estão relacionadas a processos de despigmentação em campos cromatogênicos específicos, apesar de haver muita variação do padrão mais freqüente. Essas variações têm, na maioria dos casos, origem individual. As alterações ontogenéticas na forma do crânio são mais intensas nos machos que nas fêmeas, e dão ao crânio dos machos um aspecto proporcionalmente mais estreito no sentido láterolateral, e mais achatado em sua altura. Os problemas de amostragem existentes foram agravados pelo procedimento de estratificação das amostras em classes sexuais e etárias, havendo prejuízo nas análises de várias classes etárias.

Dimorfismo sexual em espécies de macacos-aranha, gênero Ateles É. Geoffroy, 1806 (Atelidae), com distribuição amazônica

O estudo das diferenças sexuais secundárias em macacos-aranha (gênero Ateles É. Geoffroy, 1806) tem apresentado resultados controversos, principalmente em relação ao peso do corpo. Os resultados vão desde positivamente dimórficos, onde os machos são maiores que as fêmeas, até negativamente dimórficos, com fêmeas maiores que os machos. No entanto, sabe-se que o grupo apresenta o menor grau de dimorfismo entre os Atelídeos. Considerando que diferenças sexuais em relação à massa do corpo influenciam diretamente nas medidas cranianas do indivíduo, foram realizadas comparações de 25 medidas cranianas e três medidas corpóreas de três espécies de primatas do gênero Ateles com distribuição amazônica, A. paniscus, A. marginatus e A. chamek. Foram utilizadas amostras de exemplares adultos depositados em três museus brasileiros. Não havia amostras suficientes da espécie A. belzebuth para a realização da análise. Além das análises morfométricas, foi realizada uma comparação etária para o tamanho da faixa de pêlos brancos da face dos exemplares de A. marginatus. As medidas cranianas foram comparadas entre os sexos através de análises multivariadas, (análise de componentes principais-ACP e análise discriminante-AD), enquanto que as medidas do corpo e da mancha frontal foram comparadas através da ANOVA. A espécie A. marginatus não apresentou diferenças sexuais no padrão de distribuição dos pêlos brancos da face, porém o mesmo parece sofrer influência da idade. Para as medidas relacionadas ao corpo, somente as espécies A. paniscus e A. marginatus apresentaram amostras suficientes para a realização das análises estatísticas. Para ambas espécies não foram observadas diferenças entre os sexos, salvo para a do comprimento da cauda de A. paniscus, que se apresentou como negativamente dimórfica. No entanto, esse resultado pode ser reflexo de erros na mensuração dos exemplares no momento da coleta. Para as medidas cranianas e mandibulares, todas as espécies apresentaram poucas variáveis dimórficas, mas em relação ao tamanho do dente canino, as diferenças entre machos e fêmeas foram altamente significativas. Outras medidas que se apresentaram como dimórficas foram aquelas relacionadas ao aparato mastigatório. Considerando que essas estruturas participam diretamente das relações de competição e hierarquia, o baixo grau de dimorfismo sexual associado ao gênero Ateles pode ser resultado do seu sistema social do tipo fissão-fusão. Uma comparação foi realizada com dados de literatura dos chimpanzés que possuem o mesmo sistema de organização social, porém apresentam-se mais dimórficos. Foi verificado que diferenças no modo de forrageamento, organização e utilização do habitat pelas fêmeas podem determinar um crescimento diferenciado em relação aos machos e, consequentemente, ter influência no grau de dimorfismo apresentado por essas espécies. Apesar de ter sido considerado, no presente estudo, como um grupo monomórfico, as diferenças sexuais em Ateles parecem ser mais evidentes na idade subadulta. Portanto, faz-se necessário um estudo ontogenético que realize um melhor refinamento da classe adulta a fim de determinar, aproximadamente, em que período do ciclo de vida desses primatas ocorre essa diferenciação, e quais fatores ecológicos ou comportamentais podem ser associados a essa característica.

Chemical characterization of oligosaccharides in the milk of six species of New and Old World monkeys.

Human and great ape milks contain a diverse array of milk oligosaccharides, but little is known about the milk oligosaccharides of other primates, and how they differ among taxa. Neutral and acidic oligosaccharides were isolated from the milk of three species of Old World or catarrhine monkeys (Cercopithecidae: rhesus macaque (Macaca mulatta), toque macaque (Macaca sinica) and Hamadryas baboon (Papio hamadryas)) and three of New World or platyrrhine monkeys (Cebidae: tufted capuchin (Cebus apella) and Bolivian squirrel monkey (Saimiri boliviensis); Atelidae: mantled howler (Alouatta palliata)). The milks of these species contained 6-8% total sugar, most of which was lactose: the estimated ratio of oligosaccharides to lactose in Old World monkeys (1:4 to 1:6) was greater than in New World monkeys (1:12 to 1:23). The chemical structures of the oligosaccharides were determined mainly by (1)H-NMR spectroscopy. Oligosaccharides containing the type II unit (Gal(β1-4)GlcNAc) were found in the milk of the rhesus macaque, toque macaque, Hamadryas baboon and tufted capuchin, but oligosaccharides containing the type I unit (Gal(β1-3)GlcNAc), which have been found in human and many great ape milks, were absent from the milk of all species studied. Oligosaccharides containing Lewis x (Gal(β1-4)[Fuc(α1-3)]GlcNAc) and 3-fucosyl lactose (3-FL, Gal(β1-4)[Fuc(α1-3)]Glc) were found in the milk of the three cercopithecid monkey species, while 2-fucosyl lactose (5'-FL, Fuc(α1-2)Gal(β1-4)Glc) was absent from all species studied. All of these milks contained acidic oligosaccharides that had N-acetylneuraminic acid as part of their structures, but did not contain oligosaccharides that had N-glycolylneuraminic acid, in contrast to the milk or colostrum of great apes which contain both types of acidic oligosaccharides. Two GalNAc-containing oligosaccharides, lactose 3'-O-sulfate and lacto-N-novopentaose I (Gal(β1-3)[Gal(β1-4)GlcNAc(β1-6)]Gal(β1-4)Glc) were found only in the milk of rhesus macaque, hamadryas baboon and tufted capuchin, respectively. Further research is needed to determine the extent to which the milk oligosaccharide patterns observed among these taxa represent wider phylogenetic trends among primates and how much variation occurs among individuals or species.

The current status of the new world monkey phylogeny

Four DNA datasets were combined in tandem (6700 bp) and Maximum parsimony and Neighbor-Joining analyses were performed. The results suggest three groups emerging almost at the same time: Atelidae, Pitheciidae and Cebidae. The total analysis strongly supports the monophyly of the Cebidae family, grouping Aotus, Cebus and Saimiri with the small callitrichines. In the callitrichines, the data link Cebuela to Callithrix, place Callimico as a sister group of Callithrix/Cebuella, and show Saguinus to be the earliest offshoot of the callitrichines. In the family Pithecidae, Callicebus is the basal genus. Finally, combined molecular data showed congruent branching in the atelid clade, setting up Alouatta as the basal lineage and Brachyteles-Lagothrix as a sister group and the most derived branch. Two major points remain to be clarified in the platyrrhine phylogeny: (i) what is the exact branching pattern of Aotus, Cebus, Saimiri and the small callitrichines, and (ii), which two of these three lineages, pitheciines, atelines or cebids, are more closely related?

Reduction of two functional gamma-globin genes to one: an evolutionary trend in New World monkeys (infraorder Platyrrhini).

Nucleotide sequences were determined for the gamma1- and gamma2-globin loci from representatives of the seven anciently separated clades in the three extant platyrrhine families (Atelidae, Pitheciidae, and Cebidae). These sequences revealed an evolutionary trend in New World monkeys either to inactivate the gamma1 gene or to fuse it with the gamma2 gene, i.e. to have only one functional fetally expressed gamma gene. This trend is clearly evident in six of the seven clades: (i) it occurred in atelids by deletion of most of the gamma1 gene in the basal ancestor of this clade; (ii-iv) in pitheciid titi, saki, and cebid capuchin monkeys by potentially debilitating nucleotide substitutions in the proximal CCAAT box of the gamma1 promoters and (v and vi) in cebid owl and squirrel monkeys by crossovers that fused 5' sequence from gamma1 with 3' sequence from gamma2. In the five clades with gamma1 and gamma2 loci separated by intergenic sequences (the fifth clade being the cebid marmosets), the gamma2 genes retained an unaltered proximal CCAAT motif and their gamma2 promoters accumulated fewer nucleotide substitutions than did the gamma1 promoters. Thus, phylogenetic considerations indicate that the stem platyrrhines, ancestral to all New World monkeys, had gamma2 as the primary fetally expressed gamma gene. A further inference is that when the earlier stem anthropoid gamma gene duplicated, gamma2 (at its greater downstream distance from epsilon) could evade embryonic activation by the locus control region but could be fetally activated once released by regulatory mutations from fetal repressors.

Fate of a redundant gamma-globin gene in the atelid clade of New World monkeys: implications concerning fetal globin gene expression.

Conclusive evidence was provided that gamma 1, the upstream of the two linked simian gamma-globin loci (5'-gamma 1-gamma 2-3'), is a pseudogene in a major group of New World monkeys. Sequence analysis of PCR-amplified genomic fragments of predicted sizes revealed that all extant genera of the platyrrhine family Atelidae [Lagothrix (woolly monkeys), Brachyteles (woolly spider monkeys), Ateles (spider monkeys), and Alouatta (howler monkeys)] share a large deletion that removed most of exon 2, all of intron 2 and exon 3, and much of the 3' flanking sequence of gamma 1. The fact that two functional gamma-globin genes were not present in early ancestors of the Atelidae (and that gamma 1 was the dispensible gene) suggests that for much or even all of their evolution, platyrrhines have had gamma 2 as the primary fetally expressed gamma-globin gene, in contrast to catarrhines (e.g., humans and chimpanzees) that have gamma 1 as the primary fetally expressed gamma-globin gene. Results from promoter sequences further suggest that all three platyrrhine families (Atelidae, Cebidae, and Pitheciidae) have gamma 2 rather than gamma 1 as their primary fetally expressed gamma-globin gene. The implications of this suggestion were explored in terms of how gene redundancy, regulatory mutations, and distance of each gamma-globin gene from the locus control region were possibly involved in the acquisition and maintenance of fetal, rather than embryonic, expression.