Evolutionary steps in the reproductive biology of Annonaceae

Flowers of Annonaceae are characterized by fleshy petals, many stamens with hard connective shields and numerous carpels with sessile stigmas often covered by sticky secretions. The petals of many representatives during anthesis form a closed pollination chamber. Protogynous dichogamy with strong scent emissions especially during the pistillate stage is a character of nearly all species. Scent emissions can be enhanced by thermogenesis. The prevailing reproductive system in the family seems to be self-compatibility. The basal genus Anaxagorea besides exhibiting several ancestral morphological characters has also many characters which reappear in other genera. Strong fruit-like scents consisting of fruit-esters and alcohols mainly attract small fruit-beetles (genus Colopterus, Nitidulidae) as pollinators, as well as several other beetles (Curculionidae, Chrysomelidae) and fruit-flies (Drosophilidae), which themselves gnaw on the thick petals or their larvae are petal or ovule predators. The flowers and the thick petals are thus a floral brood substrate for the visitors and the thick petals of Anaxagorea have to be interpreted as an antipredator structure. Another function of the closed thick petals is the production of heat by accumulated starch, which enhances scent emission and provides a warm shelter for the attracted beetles. Insight into floral characters and floral ecology of Anaxagorea, the sister group of the rest of the Annonaceae, is particularly important for understanding functional evolution and diversification of the family as a whole. As beetle pollination (cantharophily) is plesiomorphic in Anaxagorea and in Annonaceae, characters associated with beetle pollination appear imprinted in members of the whole family. Pollination by beetles (cantharophily) is the predominant mode of the majority of species worldwide. Examples are given of diurnal representatives (e.g., Guatteria, Duguetia, Annona) which function on the basis of fruit-imitating flowers attracting mainly fruit-inhabiting nitidulid beetles, as well as nocturnal species (e.g., large-flowered Annona and Duguetia species), which additionally to most of the diurnal species exhibit strong flower warming and provide very thick petal tissues for the voracious dynastid scarab beetles (Dynastinae, Scarabaeidae). Further examples will show that a few Annonaceae have adapted in their pollination also to thrips, flies, cockroaches and even bees. Although this non-beetle pollinated species have adapted in flower structure and scent compounds to their respective insects, they still retain some of the specialized cantharophilous characters of their ancestors.

Reproductive ecology of the exotic tree Muntingia calabura L. (Muntingiaceae) in southeastern Brazil

The exotic tree Muntingia calabura L. (Muntingiaceae), a species native to Central America, is used as fish feed and fiber and cellulose production in Brazil. This study was carried out in urban areas and verified the reproductive biology of this plant species. Flower and fruit morphology, compatibility system, reproductive phenology, pollination and frugivore animals, and germination of disseminated seeds were recorded by standard field and laboratory procedures. This tree is self-compatible and autonomously self-pollinated, with its flowers being mainly visited by bees and its fruits consumed by birds and bats. Germination of its dispersed seeds is fast and occurs at a high rate. The results of this work suggest that M. calabura is very adaptable to cultivated areas,thus being an excellent choice for urban reforestation. However, its reproductive characteristics place this plant as an invasive species with significant potential in southeastern Brazil.

FLOWERING AND POLLINATORS OF THREE DISTYLOUS SPECIES OF Psychotria (Rubiaceae) CO-OCCURRING IN THE BRAZILIAN ATLANTIC FOREST1

ABSTRACT This study investigates the flowering and pollinators of the floral morphs of three co-occurring distylous species, Psychotria conjugens Müll, P. hastisepala Müll. Arg. and P. sessilis Vell., in two consecutive flowering seasons in an Atlantic Forest fragment in southeastern Brazil. The species have diurnal, cream-colored, tubular, nectariferous flowers and their flowering occurs in the rainy season, from September to April, with little or no overlapping between species, characterizing a staggered flowering. The flowering of the long-and short-styled floral morphs of each species was synchronous, but the number of open flowers per day per morph tended to vary in each flowering season. These numbers were higher in P. sessilis and P. conjugens and, probably, resulted in higher total numbers of visits on its flowers (up to 1084 visits in P. sessilis and 756 in P. conjugens), compared to that observed in P. hastisepala (up to 71). There was a higher frequency of visits to long-styled flowers of all species. The bee Ariphanarthra palpalis was a common pollinator to all species. This bee is native to Brazil, solitary, considered relatively rare and its host plants were unknown. Other native bees (Melipona spp.) also visited the flowers of the Psychotria species. The availability of flowers with similar floral features over eight months, the staggered flowering and common pollinators appear to be part of a strategy to attract floral visitors, minimizing the competition for pollinators and then favoring the legitimate pollination of these plants.

Floral biology and breeding system of three Ipomoea weeds

The floral biology of three weeds, Ipomoea cairica, I. grandifolia and I. nil (Convolvulaceae), was studied in Botucatu and Jaboticabal, São Paulo, in southeastern Brazil. The three species are melittophilous, with a varied set of floral visitors, but with some overlapping. Cluster analysis using Jacquard similarity index indicated a greater similarity among different plant species in the same locality than among the populations at different places, in relation to floral visitor sets. The promiscuous and opportunistic features of the flowers were shown, with such type of adaptation to pollination being advantageous to weeds since pollinator availability is unpredictable at ruderal environments.

Biologia floral de cinco espécies de Passiflora L. (Passifloraceae) em mata semidecídua

(Biologia floral de cinco espécies de Passiflora L. (Passifloraceae) em mata semidecídua). O estudo da biologia floral de cinco espécies de Passiflora foi feito em uma mata de planalto em Campinas, São Paulo. Passiflora alata, P. amethystina e P. miersii apresentam flores de cor púrpura a violeta e corona variegada. As flores são diurnas, perfumadas, autoincompatíveis e polinizadas por abelhas de grande porte. Passiflora amethystina e P. miersii diferem de P. alata por apresentarem filamentos livres no opérculo, que em P. alata é horizontal e denticulado. Estas diferenças no opérculo promovem comportamentos característicos das abelhas durante as visitas. Passiflora suberosa possui flores verde-amareladas e opérculo plicado. As flores são diurnas, inodoras, autocompatíveis e polinizadas por vespas. Em P. capsularis as flores são brancas e o opérculo é plicado. As flores são noturnas, perfumadas, autocompatíveis e possivelmente polinizadas por mariposas. O opérculo plicado das duas últimas espécies permite que os visitantes tenham fácil acesso ao néctar.

Biologia floral de Vochysia cinnamomea Pohl (Vochysiaceae) em cerrados do Triângulo Mineiro, MG

(Biologia floral de Vochysia cinnamomea Pohl (Vochysiaceae) em cerrados do Triângulo Mineiro, MG). Vochysia cinnamomea é uma arvoreta de cerrado comum na região do triângulo mineiro. Apresenta flores zigomorfas com pétalas amarelas e cálice gamossépalo com um dos lobos maior e calcarado. As flores abrem pela manhã e duram apenas um dia. Apresentam um estame que se desprende durante a antese, depositando o pólen no estilete, o que representa um tipo de apresentação secundária de pólen. As flores são visitadas principalmente por abelhas do gênero Epicharis e outras Anthophoridae, que são os polinizadores primários, mas beija-flores e esfingídeos diurnos também foram observados. A planta é parcialmente autocompatível, sendo os frutos formados por autopolinização pouco mais que um quarto dos formados por polinizações cruzadas, um índice de auto-incompatibilidade (ISI) de 0,26. Tubos polínicos de autopolinização cessam o crescimento no meio do estilete na maioria dos pistilos, indicando um mecanismo de incompatibilidade semelhante ao de outras espécies de vochysia. Os sistemas de polinização e reprodução de V. cinnamomea são, de maneira geral, similares aos de outras espécies brasileiras de vochysia, apesar da maioria ser claramente autoincompatível. A autocompatibilidade parcial na espécie estudada pode explicar a existência de espécies de Vochysia totalmente compatíveis encontradas em Costa Rica.

Biologia floral e reprodução de Solanum paniculatum L. (Solanaceae) no estado de São Paulo, Brasil

Estudos de biologia floral e dos animais visitantes, em anos diferentes, foram feitos em duas populações (Brotas e Campinas) de jurubeba, um arbusto invasor neotropical. As flores, do tipo aberto, têm odor muito suave. Pétalas de côr violeta-pálido, contrastando com as anteras amarelas, formam um conjunto visualmente atrativo. O pólen é a única recompensa para os visitantes. A espécie é alógama. Uma média de 19% das flores em ambas as populações apresentaram estilete curto e somente flores de estilete longo formaram frutos, indicando a existência de andromonoicia funcional. As taxas de frutificação em condições naturais diferiram entre Brotas (43%) e Campinas (17%). A frutificação por polinização manual foi de 46% em Brotas e nula em Campinas, provavelmente devido a um longo período de seca. A regularidade da microsporogênese e a alta taxa de viabilidade dos grãos de pólen mostraram a normalidade do processo de reprodução sexuada. Anteras poricidas e outras características florais de S. paniculatum estão associadas à síndrome da polinização vibrátil, que requer abelhas especializadas para a retirada de pólen. Os principais polinizadores foram Oxaea flavescens, Bombus morio, e Xylocopa frontalis na população de Campinas e Augochloropsis sp 1 e Augochloropsis sp 2 na de Brotas.

Biologia floral e reprodutiva de Casearia grandiflora Camb. (Flacourtiaceae)

A biologia de reprodução de Casearia grandiflora (Flacourtiaceae) foi estudada em um remanescente de mata mesófila do Parque do Sabiá, Uberlândia - MG. A espécie é importante no sub-bosque de matas da região, florescendo durante quase todo o ano, mas com maior abundância nos meses de março, abril e maio. As flores são branco-esverdeadas com cerca de 7 mm de diâmetro, dispostas em capítulos sésseis axilares. Não apresentam odor perceptível e duram apenas 1 dia. Possuem 10 estames férteis livres entre si e unidos à corola na base. Entre os estames existem estruturas pilosas originárias do receptáculo floral. Os estames e estas estruturas formam um cone em torno do pistilo, onde se acumula o néctar. A antese ocorre de forma irregular, principalmente no início da manhã. O néctar é relativamente abundante (4 miL) e com concentração média de 38% de equivalentes de sacarose. O pólen é liberado nas horas mais quentes do dia, com alta viabilidade (96,6%). Neste horário também ocorre a receptividade estigmática. O visitante mais freqüente foi a mosca Ornidia obesa (Syrphidae), que visita as flores durante quase todo o dia, embora tenham sido observados também outros visitantes casuais como abelhas Meliponinae, borboletas e outras moscas não identificadas. Polinizações controladas mostraram que a planta é auto-incompatível e não apomítica. No entanto, foram observados tubos polínicos crescendo até o ovário e penetrando os óvulos em flores autopolinizadas, sugerindo a ocorrência de fenômenos de auto-esterilidade de ação tardia (pós-fertilização) ou depressão de endogamia. A auto-esterilidade em C. grandiflora contrasta com a autogamia observada na maior parte das plantas miófilas e de flores generalistas ocorrendo nas florestas do Brasil central, mas é semelhante aos sistemas de reprodução de outras Flacourtiaceae lenhosas estudadas em florestas Neotropicais.

Late-acting self-incompatibility in Capparis retusa (Capparaceae), a species of Chaco woodland in NE Argentina

The reproductive biology of Capparis retusa was studied by means of controlled pollination experiments and fluorescence microscopy observations of post-pollination events. Self-pollinated flowers mostly failed to form fruits despite the fact that self-pollen tubes grew to the ovary and penetrated ovules within 24 h. Since embryo development to globular stage was observed in some self-fertilized ovules it was concluded that control of self-fertilization in this species occurs by some kind of post-zygotic mechanism.

Biologia floral de Unonopsis guatterioides (A. D.C.) R.E. Fr., uma Annonaceae polinizada por Euglossini

A biologia floral e a polinização por abelhas Euglossini de uma Annonaceae é descrita pela primeira vez e as adaptações a esse modo de polinização são comparadas às de outras espécies da família, que é predominantemente polinizada por coleópteros. A espécie Unonopsis guatterioides foi estudada em dois fragmentos de mata de terra firme no município de Manaus (AM). As flores são protogínicas e permanecem abertas expondo os estigmas e estames durante a antese que ocorre entre dois dias. São visitadas por machos de Eulaema bombiformis (Euglossini) que coletam o odor o qual se assemelha ao de "capim cidreira" (Andropogum nardus L.). Visitas de abelhas Meliponidae e coleópteros Chrysomelidae também foram registradas. Unonopsis guatterioides apresenta dicogamia sincronizada.

Reproductive biology of the protandrous Ferdinandusa speciosa Pohl (Rubiaceae) in Southeastern Brazil

A study of the floral biology and the breeding system of Ferdinandusa speciosa Pohl (Rubiaceae) was carried out from March to September 1996 in Uberlândia, MG, central Brazil. This species is a shrub or small tree that occurs in swampy edges of gallery forests. The two studied populations flowered somewhat asynchronously from March to July. The tubular flowers are red, approximately 4.7 cm long and last for two days. They are protandrous and the pollen is available one day before the stigma becomes receptive. The beginning of anthesis and the opening of the stigmatic lips occur at dusk. The nectar is secreted during both the male and the female phases, with concentration of sugars greater in the male phase. The flowers are pollinated by two hummingbird species, Chlorostilbon aureoventris and Phaethornis pretrei. Ferdinandusa speciosa is a self-compatible, non-apomictic species, with low fruit production under natural conditions in the populations studied. No differences were found between fruit set of self- and cross-pollinated flowers, nor in the pollen tube growth rate in the pistils of these flowers. The seeds formed by cross-pollination are larger, heavier and show a higher percentage of germination than those formed by self-pollination, which indicates inbreeding depression. This result suggests that, although the species is self-compatible, cross-pollination may be advantageous.

Biologia da polinização e da reprodução de três espécies de Combretum Loefl. (Combretaceae)

Foram estudadas a biologia floral, a polinização, a reprodução e a fenologia de três espécies de Combretum em populações naturais, ocorrentes em áreas diferentes de Caatinga (C. leprosum Mart. e C. pisonioides Taub.) e de Mata Atlântica (C. fruticosum (Loefl.) Stuntz) em Pernambuco e na Paraíba, Nordeste do Brasil. As três espécies apresentam floração contínua, que se inicia após o período de chuvas. As flores mudam de cor, durante o período de antese. A concentração média de açúcares no néctar é de 20,9% (sd = 2,08) em Combretum pisonioides, 21,3% (sd = 2,97) em C. leprosum e 9,6% (sd = 0,86) em C. fruticosum. As três espécies são auto-incompatíveis, com viabilidade polínica superior a 95%. Combretum pisonioides e C. leprosum apresentam características melitófilas, sendo a primeira polinizada por vespas do gênero Polybia. Foram observadas cerca de 20 espécies diferentes de visitantes em flores de Combretum leprosum, entre Himenópteros e Lepidópteros, sendo Apis mellifera (Apidae) a mais freqüente. Combretum fruticosum é ornitófila, sendo polinizada por pássaros nectarívoros (Coerebidae) e beija-flores (Chlorostilbon aureoventris).

Biologia floral e sistema de reprodução de Merostachys riedeliana (Poaceae: Bambusoideae)

Merostachys riedeliana Rupr. é uma espécie monocárpica com floração cíclica e muito freqüente em sub-bosques de fragmentos florestais do sul do estado de Minas Gerais, Brasil. Sua biologia floral e seu sistema de reprodução foram estudados e comparados com os de outros bambus. Devido ao complexo sistema de rizomas, formam touceiras vigorosas no interior da floresta, ocorrendo a interrupção na produção de novos colmos meses antes do aparecimento das primeiras inflorescências. O início da floração maciça e da morte da população ocorreu em outubro de 1998 e maio de 1999, respectivamente, com pico de floração durante a estação quente e chuvosa (dezembro e janeiro). As inflorescências espiciformes possuem, em média, 29 espiguetas. Estas são hermafroditas com três anteras poricidas e dois estigmas plumosos que se expõem durante a antese. O pólen é abundante e facilmente liberado das anteras pelo vento ou pelos visitantes. Apis mellifera L. e Trigona spinipes (F.) foram os visitantes mais freqüentes, atuando como pilhadores de pólen e, ocasionalmente, através de movimentos vibratórios, como elementos auxiliares para a dispersão do pólen. A alta pluviosidade durante a floração e a escassez de vento no sub-bosque da floresta, podem diminuir a efetividade da anemofilia. No entanto, vários caracteres morfológicos das espiguetas, queda de folhas e o hábito espacialmente agrupado, apontam para uma polinização pelo vento. Testes de polinização controlada, mostraram que M. riedeliana é autocompatível (ISI 0,99). A auto-incompatibilidade não favorece a formação de frutos em clones vegetais, ao passo que a autocompatibilidade poderia resultar em uma elevada produção de sementes. Assim, a possível ocorrência de clones de M. riedeliana nos fragmentos florestais, originados pelo crescimento vegetativo durante os intervalos reprodutivos de 30-32 anos, poderiam explicar o alto investimento na produção de espiguetas e a formação de frutos provenientes da autocompatibilidade.

Biologia reprodutiva de Copaifera langsdorffii Desf. (Leguminosae, Caesalpinioideae

Copaifera langsdorffii Desf. é uma espécie da família Leguminosae, subfamília Caesalpinioideae, de ampla distribuição no Brasil. O estudo da biologia reprodutiva desta espécie foi realizado numa área de cerradão aberto para pastagem da Fazenda Capim Branco, Uberlândia, MG. A espécie floresce durante o período das chuvas e dispersa suas sementes na época seca. As flores são branco-esverdeadas, com cerca de 0,5 cm de diâmetro, fracamente zigomorfas e estão reunidas em inflorescência paniculada. Apresentam um forte odor adocicado e duram apenas um dia. A antese inicia-se por volta das 5:00 h. Os recursos oferecidos aos visitantes são pólen e néctar. Produzem pouco néctar (0,2 ml) com concentração média de 49% de equivalentes de sacarose. Os visitantes mais freqüentes foram as abelhas Apis mellifera, Scaptotrigona cf. depiles e Trigona spinipes. Os resultados das polinizações manuais e o índice de incompatibilidade (ISI) indicam que a espécie é auto-incompatível e não apomítica. No entanto, foram observados tubos polínicos crescendo até o ovário e penetrando os óvulos em flores autopolinizadas, sugerindo a ocorrência de fenômenos de auto-esterilidade de ação tardia ou depressão endogâmica. A baixa produção de frutos está relacionada à pequena conversão de flores em frutos e também à predação dos frutos.

Polinização e biologia floral de Clusia arrudae Planchon & Triana (Clusiaceae) na Serra da Calçada, município de Brumadinho, MG

A biologia floral e a polinização de Clusia arrudae foi estudada na Serra da Calçada. C. arrudae não apresenta apomixia mesmo com a deposição de resina nos estigmas. Frutos desenvolvidos a partir de flores polinizadas manualmente produziram mais sementes (6,3 sementes por lóculo) do que frutos desenvolvidos a partir de flores polinizadas naturalmente (4,3 sementes por lóculo). O pico de floração ocorre de dezembro a meados de fevereiro. Plantas masculinas e femininas produzem flores diariamente; todavia, a cada três dias ocorre um pico de anteses que é sincronizado na população. A razão sexual da população é de 1:1, com plantas masculinas produzindo uma maior quantidade de flores que plantas femininas. Flores masculinas produzem cerca de 11 × 10(6) grãos de pólen no decorrer de três dias. A maioria dos grãos (66%) é apresentada no primeiro dia. Os estigmas das flores femininas permanecem receptivos por três dias ou quatro dias quando não ocorre polinização entre o primeiro e o terceiro dias. Flores de C. arrudae foram visitadas por seis espécies de abelhas para coleta de pólen e/ou resina. Operárias de Apis mellifera e Trigona spinipes, fêmeas de Xylocopa frontalis e Neocorynura sp. visitaram flores masculinas para coleta de pólen; operárias de T. spinipes foram também observadas coletando resina em flores femininas. Operárias de Melipona quadrifasciata e fêmeas de Eufriesea nigrohirta foram observadas coletando resina em flores femininas e masculinas. Devido à sua freqüência e comportamento nas flores femininas e masculinas, E. nigrohirta é o polinizador principal de C. arruda na Serra da Calçada.