Trophic dynamics in the northern Humboldt Current system: insights from stable isotopes and stomach content analyses

The northern Humboldt Current system (NHCS) off Peru is one of the most productive world marine regions. It represents less than 0.1% of the world ocean surface but presently sustains about 10% of the world fish catch, with the Peruvian anchovy or anchoveta Engraulis ringens as emblematic fish resource. Compared with other eastern boundary upwelling systems, the higher fish productivity of the NHCS cannot be explained by a corresponding higher primary productivity. On another hand, the NHCS is the region where El Niño, and climate variability in general, is most notable. Also, surface oxygenated waters overlie an intense and extremely shallow Oxygen Minimum Zone (OMZ). In this context, the main objective of this study is to better understand the trophic flows in the NHCS using both stomach content and stable isotope analyses. The study focuses on a variety of organisms from low trophic levels such as zooplankton to top predators (seabirds and fur seals). The approach combines both long-term and specific studies on emblematic species such as anchoveta, and sardine Sardinops sagax and a more inclusive analysis considering the 'global' food web in the recent years (2008 – 2012) using stable isotope analysis. Revisiting anchovy and sardine we show that whereas phytoplankton largely dominated anchoveta and sardine diets in terms of numerical abundance, the carbon content of prey items indicated that zooplankton was by far the most important dietary component. Indeed for anchovy euphausiids contributed 67.5% of dietary carbon, followed by copepods (26.3%). Selecting the largest prey, the euphausiids, provide an energetic advantage for anchoveta in its ecosystem where oxygen depletion imposes strong metabolic constrain to pelagic fish. Sardine feed on smaller zooplankton than do anchoveta, with sardine diet consisting of smaller copepods and fewer euphausiids than anchoveta diet. Hence, trophic competition between sardine and anchovy in the northern Humboldt Current system is minimized by their partitioning of the zooplankton food resource based on prey size, as has been reported in other systems. These results suggest an ecological role for pelagic fish that challenges previous understanding of their position in the foodweb (zooplanktophagous instead of phytophagous), the functioning and the trophic models of the NHCS. Finally to obtain a more comprehensive vision of the relative trophic position of NHCS main components we used stable isotope analyses. For that purpose we analyzed the δ13C and δ15N stable isotope values of thirteen taxonomic categories collected off Peru from 2008 - 2011, i.e., zooplankton, fish, squids and air-breathing top predators. The δ15N isotope signature was strongly impacted by the species, the body length and the latitude. Along the Peruvian coast, the OMZ get more intense and shallow south of ~7.5ºS impacting the baseline nitrogen stable isotopes. Employing a linear mixed-effects modelling approach taking into account the latitudinal and body length effects, we provide a new vision of the relative trophic position of key ecosystem components. Also we confirm stomach content-based results on anchoveta Engraulis ringens and highlight the potential remarkable importance of an often neglected ecosystem component, the squat lobster Pleuroncodes monodon. Indeed, our results support the hypothesis according to which this species forage to some extent on fish eggs and larvae and can thus predate on the first life stages of exploited species. However, the δ13C values of these two species suggest that anchoveta and squat lobster do not exactly share the same habitat. This would potentially reduce some direct competition and/or predation.

Dinámica espacio temporal en la ecología trófica de la anchoveta (Engraulis ringens Jenyns, 1842; pisces: engraulide) en el mar peruano

El objetivo de este trabajo es estudiar las variaciones ontogénicas, espaciales y nictemerales en la dieta de la anchoveta peruana (Engraulis ringens). El trabajo se basa en el análisis de contenido estomacal de 13 430 anchovetas (peces de 4 a 19,5 cm) muestreados durante 22 cruceros de investigación realizados a bordo de las embarcaciones científicas del Instituto del Mar del Perú durante el período 1996-2003. Previo a los análisis estadísticos la contribución de cada grupo de presa fue convertido a carbonó. Los datos fueron procesados por medio de estadística uni y multivariada en función de la talla de la anchoveta, la latitud, la distancia de la costa, la distancia del borde de la plataforma continental y el período nictemeral. Los resultados enseñan que la anchoveta se alimenta mayormente de zooplancton cualquier sea su tamaño o su distribución espaciotemporal. La anchoveta cambio gradualmente su dieta a lo largo de su ciclo de vida. Así, los individuos mas pequeños han ingerido mayormente copépodos calanoideos (68.0%) y eufausidos (23.3%), mientras que los individuos mas grandes ingirieron mayormente eufausidos (84.9%) y copépodos calanoideos (11.5%). Latitudinalmente, la mayor contribución de los copépodos calanoideos se observó en las zonas de afloramiento de Chicama y San Juan, con el 52.3% y 47.5%, respectivamente. Hasta los 160 km de distancia de la costa, no se ha observado un patrón regular en la contribución de las principales presas, mientras que por fuera, se insinúa un patrón caracterizado por el predominio de los eufausidos (>84%) y la menor contribución de copépodos calanoideos (<14,1%). En la plataforma continental los eufausidos contribuyeron con el 55.6% y los copépodos calanoideos con el 36.9%; mientras que por fuera de esa zona, los eufausidos se incrementaron al 75.3% y los copépodos calanoideos disminuyeron al 20.1%. Al considerar el período nictemeral, el ítem presa predominante durante el día fueron los eufausidos (52.7%) seguido de los copépodos calanoideos (40.9%); mientras que durante la noche, los eufausidos se incrementaron al 80.2% y los copépodos calanoideos disminuyeron al 15.7%. Estos resultados contradicen lo que se conocía acerca de la variabilidad de la dieta de la anchoveta, desestimándose: (i) que en el norte es fitoplanctívora y en el sur es zooplanctívora; (ii) que la fracción zooplanctónica es mayor en la zona oceánica. Asimismo, se ha demostrado que: (i) la anchoveta es principalmente zooplanctófaga durante su ciclo de vida, con modificaciones que corresponden a la mayor ingesta de presas pequeñas cuando son juveniles y de presas grandes cuando son adultas, (ii) en la zona de influencia de la plataforma continental consume aproximadamente el doble de copépodos calanoideos que en la zona oceánica, y aproximadamente una tercera parte menos de eufausidos en la zona interna que en la zona oceánica, y (iii) durante la noche y el día ingiere principalmente eufausidos pero la contribución de los copépodos calanoideos sube al 40%.

Relaciones ontogénicas y espacio-temporales en la dieta del calamar gigante (Dosidicus gigas) en Perú, utilizando un Modelo Aditivo Generalizado

El calamar gigante Dosidicus gigas (d'Orbigny, 1835) es un depredador importante en el ecosistema del Perú. Se postula que el papel del calamar gigante varía teniendo en cuenta la talla, tiempo, hora, temperatura y distribución espacial. Para comprobar esta hipótesis se aplicó un modelo aditivo generalizado (GAM) en datos biológicos de alimentación de 4178 calamares gigantes capturados por la flota industrial pesquera a lo largo del litoral peruano (3ºS a 18ºS) desde 2 a 299 millas náuticas (mn) de distancia a la costa desde el año 2004 a 2009 realizados por el Laboratorio de Ecología Trófica del Instituto del Mar del Perú (IMARPE). La talla de los calamares estudiados fluctuó entre 14 y 112 cm de longitud de manto (LM). En total 43 item-presa fueron registrados, los grupos más importantes fueron los cefalópodos (Dosidicus gigas), Teleosteii (Photichthyidae, Myctophidae y Nomeidae) y Malacostraca crustáceos (Euphausiidae). Las presas principales fueron D. gigas (indicando canibalismo) en términos gravimétricos (% W=35.4), los otros cephalopodos en frecuencia de ocurrencia (FO=14.4), y los eufáusidos en términos de abundancia relativa (% N=62.2). Estos resultados reflejan una alta variabilidad de la dieta, y un espectro trófico similar en comparación con otras latitudes en ambos hemisferios (México y Chile). Los modelos GAM muestran que todas las variables predictoras fueron significativas en relación a la variable respuesta llenura estomacal (p <0.0001). La llenura estomacal fue mayor en los individuos juveniles, también durante la noche hubo mayor consumo, mientras no se reflejaron tendencias en la alimentación con relación a la temperatura superficial del mar (TSM), pero espacialmente se observan cambios en la dieta, aumentando el porcentaje de llenura a medida que esta especie se aleja de la costa. Por lo tanto se concluye que la dieta del calamar gigante depende de la talla y su distribución espacio-temporal.

Trophic ecology of jumbo squid and predatory fishes in the Northern Humboldt Current System

This work provides a contribution to a better understanding of the trophic ecology of important predators in the Northern Humboldt Current System, the jack mackerel (Trachurus murphyi), the chub mackerel (Scomber japonicus) and the jumbo squid (Dosidicus gigas) by the characterization of the highly variable feeding patterns of these species at different spatiotemporal scales. We provided new knowledge on the comparative trophic behaviour of these species, defined as opportunistic in previous investigations. For that purpose we applied a variety of statistical methods to an extensive dataset of 27,188 non-empty stomachs. We defined the spatial organization of the forage fauna of these predators and documented changes in prey composition according to predators’ size and spatiotemporal features of environment. Our results highligh the key role played by the dissolved oxygen. We also deciphered an important paradox on the jumbo squid diet: why do they hardly forage on the huge anchovy (Engraulis ringens) biomass distributed of coastal Peru? We showed that the shallow oxygen minimum zone present off coastal Peru could hamper the co-occurrence of jumbo squids and anchovies. In addition, we proposed a conceptual model on jumbo squid trophic ecology including the ontogenetic cycle, oxygen and prey availability. Moreover we showed that the trophic behaviour of jack mackerel and chub mackerel is adapted to forage on more accessible species such as for example the squat lobster Pleurocondes monodon and Zoea larvae. Besides, both predators present a trophic overlap. But jack mackerel was not as oracious as chub mackerel, contradictorily to what was observed by others authors. Fish diet presented a high spatiotemporal variability, and the shelf break appeared as a strong biogeographical frontier. Diet composition of our fish predators was not necessarily a consistent indicator of changes in prey biomass. El Niño events had a weak effect on the stomach fullness and diet composition of chub mackerel and jack mackerel. Moreover, decadal changes in diet diversity challenged the classic paradigm of positive correlation between species richness and temperature. Finally, the global patterns that we described in this work, illustrated the opportunistic foraging behaviour, life strategies and the high degree of plasticity of these species. Such behaviour allows adaptation to changes in the environment.

Biología y pesquería del perico o dorado Coryphaena hippurus, febrero 2010

La prospección para evaluar la biología y pesquería de Coryphaena hippurus perico o dorado, se efectuó del 10 de febrero al 1 de marzo 2010, a bordo del BIC Imarpe V. El área de extracción fue de 4°59’32,8’’ a 10°15’20,1’’S y de 79°55’16,2’’ a 84°35’04,2’’W; la captura total fue 1.500,5 kg. La CPUE varió de 0,9 a 18,2 kg/Nº Anzuelos/1000*hora efectiva de pesca. Se encontró alta selección interespecífi ca del espinel superfi cial, al capturar 87,8% de perico y 8 especies de peces, tortugas y cefalópodos. El rango de tallas para hembras fue 79 - 141 cm de LT, en machos fue 100 - 157 cm LT. El factor de condición de Fulton en machos varió de 0,30 a 0,46 y en hembras de 0,32 a 0,40. Se determinó para hembras: L∞=148,92 cm, tasa de crecimiento anual (K) 1,081, se estimó t0 = -0,076 años, el Índice de performance Ǿ= 4,38; para machos, estos parámetros fueron L∞=169,75 cm, tasa de crecimiento anual (K) de 0,893, t0 = -0,115, índice de performance Ǿ= 4,40. La curva de crecimiento en talla para hembras, indica que a un año de edad la LT es 102,4 cm y en machos 107 cm. El máximo crecimiento en peso para hembras y machos fue a 1,5 años de vida. El Índice gonadosomático (IGS) fl uctuó de 3,2 a 4,6 mostrando comportamiento heterogéneo. La proporción sexual fue de 2:1 favorable a las hembras. La fecundidad parcial fue de 324.416 ovocitos por tanda de desove. La fecundidad relativa fue 56 ovocitos/ gramo de peso corporal. El tipo de alimento fue peces, cefalópodos y crustáceos con dominancia de Exocoetus volitans (%IRI = 31,6), Argonauta spp. (%IRI = 26,4) mostrando variaciones según zonas y tallas. El consumo de alimento fue 472,7 g/ind./día correspondiente a 7,4% de su peso corporal, presentando fl uctuaciones con respecto a la talla; alimentándose en horas de la mañana, con un máximo entre las 8:00 y 9:59 horas. Se encontraron 5.762 parásitos, identifi cándose 8 especies en cuatro taxas. La prevalencia parasitaria indica que Tentacularia coryphaenae y Bathycotyle coryphaenae alcanzan el 100%, seguido por Hysterothylacium sp. 62% y Caligus coryphaenae 46%. El mayor número de parásitos se encontró en el estómago. Los peces entre 96–100 cm de LT son los más parasitados. La mayor incidencia parasitaria se encontró en la zona norte, en el tramo Paita-Salaverry. Los registros de temperatura en la columna de agua fueron de 12,7 a 27,3 °C y las ATSM de 0,2 a 4,1 °C. Por el frente oceánico se observaron comportamientos térmicos cálidos asociados a las masas de Aguas Ecuatoriales Superfi ciales y Aguas Subtropicales Superfi ciales y por la zona costera se localizaron Aguas Costeras Frías tanto en Chimbote como en Chicama con temperaturas próximas a 22,0 °C. La concentración de oxígeno disuelto superfi cial se presentó favorable para el perico.