On the spatial distribution of woody plant species in a tropical montane cloud forest

Abstract The cloud forest is a special type of forest ecosystem that depends on suitable conditions of humidity and temperature to exist; hence, it is a very fragile ecosystem. The cloud forest is also one of the richest ecosystems in terms of species diversity and rate of endemism. However, today, it is one of the most threatened ecosystems in the world. Little is known about tree species distribution and coexistence among cloud forest trees. Trees are essential to understanding ecosystem functioning and maintenance because they support the ecosystem in important ways. For this dissertation, an analysis of woody plant species distribution at a small scale in a north-Peruvian Andean cloud forest was performed, and some of the factors implicated in the observed patterns were identified. Towards that end, different natural factors acting on species distribution within the forest were investigated: (i) intra-specific arrangements, (ii) heterospecific spatial relationships and (iii) relationships with external environmental factors. These analyses were conducted first on standing woody plants and then on seedlings. The woody plants were found to be clumped in the forest, either considering all the species together or each species separately. However, each species presented a specific pattern and specific spatial relationship among different-age individuals. Dispersal mode, growth form and shade tolerance played roles in the final distribution of the species. Furthermore, spatial associations among species, either positive or negative, were observed. These associations were more numerous when considering individuals of the interacting species at different developmental stages, i.e., younger individuals from one species and older individuals from another. Accordingly, competition and facilitation are asymmetric processes and vary throughout the life of an individual. Moreover, some species appear to prefer certain habitat conditions and avoid other habitats. The habitat definition that best explains species distribution is that which includes both environmental and stand characteristics; thus, a combination of these factors is necessary to understanding species' niche preferences. Seedling distribution was also associated with habitat conditions, but these conditions explained less than the 30% of the spatial variation. The position of conspecific adult individuals also affected seedling distribution; although the seedlings of many tree species avoid the vicinity of conspecifics, a few species appeared to prefer the formation of cohorts around their parent trees. The importance of habitat conditions and distance dependence with conspecifics varied among regions within the forest as well as on the developmental stage of the stand. The results from this thesis suggest that different species can coexist within a given space, forming a “puzzle” of species as a result of the intra- and interspecific spatial relationships along with niche preferences and adaptations that operate at different scales. These factors not only affect each species in a different way, but specific preferences also vary throughout species' lifespans. Resumen Resumen El bosque de niebla es uno de los ecosistemas más amenazados del mundo además de ser uno de los más frágiles. Son formaciones azonales que dependen de la existencia de unas condiciones de humedad y temperatura que permitan la formación de nubes que cubran el bosque; lo que dificulta en gran medida su conservación. También es uno de los ecosistemas con mayor riqueza de especies además de tener uno de los mayores porcentajes de endemismos. Uno de los aspectos más importantes para entender el ecosistema, es identificar y entender los elementos que lo componen y los mecanismos que regulan las relaciones entre ellos. Los árboles son el soporte del ecosistema. Sin embargo, apenas hay información sobre la distribución y coexistencia de los árboles en los bosques de niebla. Esta tesis presenta un análisis de la distribución a pequeña escala de las plantas leñosas en un bosque de niebla situado en la cordillera andina del norte de Perú; así como el análisis de algunos de los factores que pueden estar implicados en que se origine la distribución observada. Para este propósito se estudia cómo influyen factores de diferente naturaleza en la distribución de las especies (i) organización intra-específica (ii) relaciones espaciales heterospecíficas y (iii) relación con factores ambientales externos. En estos análisis se estudiaron primero las plantas jóvenes y las adultas, y después las plántulas. Los árboles aparecieron agregados en el bosque, tanto considerando todos a la vez como cuando se estudió cada especie por separado. Sin embargo, cada especie mostró un patrón distinto así como una particular relación espacial entre individuos jóvenes y adultos. El modo de dispersión, la forma de vida y la tolerancia de la especies estuvieron relacionados con el patrón general observado. Se vio también que ciertas especies aparecían relacionadas con otras, tanto de forma positiva (compartiendo zonas) como negativa (apareciendo en áreas distintas). Las asociaciones fueron mucho más numerosas cuando se consideraron los pares de especies en diferente estado de desarrollo, es decir, individuos jóvenes de una especie e individuos mayores de la otra. Eso indicaría que los procesos de competencia y facilitación son asimétricos y además varían durante la vida de la planta. Por otro lado, algunas especies aparecen preferentemente bajo ciertas condiciones de hábitat y evitan otras. La definición de hábitat a la que mejor responden las especies es cuando se incluyen tanto variables ambientales como de masa; así que ambos tipos de variables son necesarias para entender la preferencia de las especies por ciertos nichos. La distribución de las plántulas también estuvo relacionada con condiciones de hábitat, pero eso sólo llegaba a explicar hasta un 30% de la variabilidad espacial. La posición de los adultos de la misma especie también afectó a la distribución de las plántulas. En bastantes especies las plántulas evitan la cercanía de adultos de su misma especie, padres potenciales, aunque algunas especies aisladas mostraron el patrón contrario y aparecieron preferentemente en las mismas áreas que sus padres. La importancia de las condiciones de hábitat y posición de los adultos en la disposición de las plántulas varía de una zona a otra del bosque y además también varía según el estado de desarrollo de la masa.

Supervivencia de la vegetación halohidrófila a episodios extremos de inundación: el almajar de la marisma de Doñana en el año hidrológico 2009-10

La vegetación de las zonas húmedas es habitualmente estudiada en relación a sus condiciones medias de inundación pero pocas veces en relación a episodios extremos. Dentro de éstos uno de los menos conocidos son efectos de la inundación excesiva en plantas leñosas. La vegetación halohidrófila de la marisma del Parque Nacional de Doñana sufrió durante el año hidrológico 2009-10 un episodio de inundación extrema que causó una extensa mortandad en el almajar (agrupación vegetal de Arthrocnemum macrostachyum) que es analizada en esta comunicación. Se presentan un estudio del efecto dicho episodio en el almajo. Se basa en un muestreo de 106 puntos, de cotas obtenidas mediante GPS diferencial y una traslación del hidroperiodo de las estaciones de seguimiento de medición de la altura diaria de agua del Parque, en los que se tomaron datos de talla y supervivencia almajos. Se empleó un análisis de regresión logística que permitió generar unas curvas de supervivencia según relaciones tiempo-altura de inundación en las plantas y se realizó un comparación con los niveles medios de inundación de dicha agrupación vegetal.

Diversidad funcional y diversidad filogenética en los bosques secos del sur del Ecuador

El concepto tradicional de reglas de ensamblaje refleja la idea de que las especies no co-ocurren al azar sino que están restringidos en su co-ocurrencia por la competencia interespecífica o por un filtrado ambiental. En está tesis abordé la importancia de los procesos que determinan el ensamble de la comunidad en la estructuración de los Bosques Secos en el Sur del Ecuador. Este estudio se realizó en la región biogeográfica Tumbesina, donde se encuentra la mayor concentración de bosques secos tropicales bien conservados del sur de Ecuador, y que constituyen una de las áreas de endemismo más importantes del mundo. El clima se caracteriza por una estación seca que va desde mayo a diciembre y una estación lluviosa de enero a abril, su temperatura anual varía entre 20°C y 26°C y una precipitación promedio anual entre 300 y 700 mm. Mi primer tema fue orientado a evaluar si la distribución de los rasgos funcionales a nivel comunitario es compatible con la existencia de un filtro ambiental (filtrado del hábitat) o con la existencia de un proceso de limitación de la semejanza funcional impuesta por la competencia inter-específica entre 58 especies de plantas leñosas repartidas en 109 parcelas (10x50m). Para ello, se analizó la distribución de los valores de cinco rasgos funcionales (altura máxima, densidad de la madera, área foliar específica, tamaño de la hoja y de masa de la semilla), resumida mediante varios estadísticos (rango, varianza, kurtosis y la desviación estándar de la distribución de distancias funcionales a la especies más próxima) y se comparó con la distribución esperada bajo un modelo nulo con ausencia de competencia. Los resultados obtenidos apoyan que tanto el filtrado ambiental como la limitación a la semejanza afectan el ensamble de las comunidades vegetales de los bosques secos Tumbesinos. Un segundo tema fue identificar si la diversidad funcional está condicionada por los gradientes ambientales, y en concreto si disminuye en los ambientes más estresantes a causa del filtrado ambiental, y si por el contrario aumenta en los ambientes más benignos donde la competencia se vuelve más importante, teniendo en cuenta las posibles modificaciones a este patrón general a causa de las interacciones de facilitación. Para abordar este estudio analizamos tanto las variaciones en la diversidad funcional (respecto a los de los cinco rasgos funcionales empleados en el primer capítulo de la tesis) como las variaciones de diversidad filogenética a lo largo de un gradiente de estrés climático en los bosques tumbesinos, y se contrastaron frente a las diversidades esperadas bajo un modelo de ensamblaje completamente aleatorio de la comunidad. Los análisis mostraron que tan sólo la diversidad de tamaños foliares siguió el patrón de variación esperado, disminuyendo a medida que aumentó el estrés abiótico mientras que ni el resto de rasgos funcionales ni la diversidad funcional multivariada ni la diversidad filogenética mostraron una variación significativa a lo largo del gradiente ambiental. Un tercer tema fue evaluar si los procesos que organizan la estructura funcional de la comunidad operan a diferentes escalas espaciales. Para ello cartografié todos los árboles y arbustos de más de 5 cm de diámetro en una parcela de 9 Ha de bosque seco y caractericé funcionalmente todas las especies. Dicha parcela fue dividida en subparcelas de diferente tamaño, obteniéndose subparcelas a seis escalas espaciales distintas. Los resultados muestran agregación de estrategias funcionales semejantes a escalas pequeñas, lo que sugiere la existencia bien de filtros ambientales actuando a escala fina o bien de procesos competitivos que igualan la estrategia óptima a dichas escalas. Finalmente con la misma información de la parcela permanente de 9 Ha. Nos propusimos evaluar el efecto y comportamiento de las especies respecto a la organización de la diversidad taxonómica, funcional y filogenética. Para ello utilicé tres funciones sumario espaciales: ISAR- para el nivel taxonómico, IFDAR para el nivel funcional y IPSVAR para el nivel filogenética y las contrastamos frente a modelos nulos que describen la distribución espacial de las especies individuales. Los resultados mostraron que en todas las escalas espaciales consideradas para ISAR, IFDAR y IPSVAR, la mayoría de las especies se comportaron como neutras, es decir, que están rodeados por la riqueza de diversidad semejante a la esperada. Sin embargo, algunas especies aparecieron como acumuladoras de diversidad funcional y filogenética, lo que sugiere su implicación en procesos competitivos de limitación de la semejanza. Una pequeña proporción de las especies apareció como repelente de la diversidad funcional y filogenética, lo que sugiere su implicación en un proceso de filtrado de hábitat. En este estudio pone de relieve cómo el análisis de las dimensiones alternativas de la biodiversidad, como la diversidad funcional y filogenética, puede ayudarnos a entender la co-ocurrencia de especies en diversos ensambles de comunidad. Todos los resultados de este estudio aportan nuevas evidencias de los procesos de ensamblaje de la comunidad de los Bosques Estacionalmente secos y como las variables ambientales y la competencia juegan un papel importante en la estructuración de la comunidad. ABSTRACT The traditional concept of the rules assembly for species communities reflects the idea that species do not co-occur at random but are restricted in their co-occurrence by interspecific competition or an environmental filter. In this thesis, I addressed the importance of the se processes in the assembly of plant communities in the dry forests of southern Ecuador. This study was conducted in the biogeographic region of Tumbesina has the largest concentration of well-conserved tropical dry forests of southern Ecuador, and is recognized as one of the most important areas of endemism in the world. The climate is characterized by a dry season from May to December and a rainy season from January to April. The annual temperature varies between 20 ° C and 26 ° C and an average annual rainfall between 300 and 700 mm. I first assessed whether the distribution of functional traits at the level of the community is compatible with the existence of an environmental filter (imposed by habitat) or the existence of a limitation on functional similarity imposed by interspecific competition. This analysis was conducted for 58 species of woody plants spread over 109 plots of 10 x 50 m. Specifically, I compared the distribution of values of five functional traits (maximum height, wood density, specific leaf area, leaf size and mass of the seed), via selected statistical properties (range, variance, kurtosis and analyzed the standard deviation of the distribution of the closest functional species) distances and compared with a expected distribution under a null model of no competition. The results support that both environmental filtering and a limitation on trait similarity affect the assembly of plant communities in dry forests Tumbesina. My second chapter evaluated whether variation in functional diversity is conditioned by environmental gradients. In particular, I tested whether it decreases in the most stressful environments because of environmental filters, or if, on the contrary, functional diversity is greater in more benign environments where competition becomes more important (notwithstanding possible changes to this general pattern due to facilitation). To address this theme I analyzed changes in both the functional diversity (maximum height, wood density, specific leaf area, leaf size and mass of the seed) and the phylogenetic diversity, along a gradient of climatic stress in Tumbes forests. The observed patterns of variation were contrasted against the diversity expected under a completely random null model of community assembly. Only the diversity of leaf sizes followed the hypothesis decreasing in as trait variation abiotic stress increased, while the other functional traits multivariate functional diversity and phylogenetic diversity no showed significant variation along the environmental gradient. The third theme assess whether the processes that organize the functional structure of the community operate at different spatial scales. To do this I mapped all the trees and shrubs of more than 5 cm in diameter within a plot of 9 hectares of dry forest and functionally classified each species. The plot was divided into subplots of different sizes, obtaining subplots of six different spatial scales. I found aggregation of similar functional strategies at small scales, which may indicate the existence of environmental filters or competitive processes that correspond to the optimal strategy for these fine scales. Finally, with the same information from the permanent plot of 9 ha, I evaluated the effect and behavior of individual species on the organization of the taxonomic, functional and phylogenetic diversity. The analysis comprised three spatial summary functions: ISAR- for taxonomic level analysis, IFDAR for functional level analysis, and IPSVAR for phylogenetic level analysis, in each case the pattern of diversity was contrasted against null models that randomly reallocate describe the spatial distribution of individual species and their traits. For all spatial scales considering ISAR, IFDAR and IPSVAR, most species behaved as neutral, i.e. they are surrounded by the diversity of other traits similar to that expected under a null model. However, some species appeared as accumulator of functional and phylogenetic diversity, suggesting that they may play a role in competitive processes that limiting similarity. A small proportion of the species appeared as repellent of functional and phylogenetic diversity, suggesting their involvement in a process of habitat filtering. These analysis highlights that the analysis of alternative dimensions of biodiversity, such as functional and phylogenetic diversity, can help us understand the co-occurrence of species in the assembly of biotic communities. All results of this study provide further evidence of the processes of assembly of the community of the seasonally dry forests as environmental variables and competition play an important role in structuring the community.

Ecología de la dispersión de plantas en los bosques secos del suroccidente Ecuatoriano

La importancia del proceso de dispersión de semillas en la estructura y dinámica de los ecosistemas es ampliamente reconocida. Sin embargo, para los bosques tropicales estacionalmente secos los estudios relacionados con este proceso son aún escasos y dispersos en comparación con los bosques tropicales lluviosos. En este trabajo se estudió la importancia de los síndromes de dispersión de semillas en la estructuración de comunidades, mediante el análisis de los patrones de dispersión de semillas en el espacio y tiempo para comunidades de leñosas en los bosques secos del suroccidente Ecuatoriano. Esta área forma parte de la región Tumbesina, una de las áreas de endemismo más importantes del mundo, pero también uno de los hotspots más amenazados. El clima se caracteriza por una estación seca que va de mayo a noviembre y una estación lluviosa que se extiende desde diciembre a abril. Para toda esta zona se estima una temperatura promedio anual entre 20° y 26°C y una precipitación promedio anual entre 300 y 700 mm. El trabajo de campo se desarrolló entre febrero de 2009 y septiembre de 2012. El primer paso fue la recopilación de información sobre las especies leñosas nativas de los bosques secos del suroccidente de Ecuador, que permitiera asignar a cada especie a un síndrome de dispersión para determinar el espectro de síndromes de dispersión de semillas. Luego, utilizando la información disponible de 109 parcelas establecidas previamente a lo largo de cuatro cantones de la provincia de Loja que conservan bosques secos en buen estado, se analizó la relación entre el síndrome de dispersión y condiciones ambientales. La relación de los síndromes de dispersión con los patrones espaciales de las especies y con los patrones de la lluvia y banco de semillas se estudió dentro de una parcela permanente de 9 ha, en la Reserva Ecológica Arenillas. Dentro de esta parcela se estableció un transecto de aproximadamente 3,4 km, que se recorrió mensualmente para colectar excretas de cérvidos y analizar el rol de este grupo como dispersor de semillas. Una gran variedad de plantas en los bosques secos tropicales del suroccidente de Ecuador requirió la asistencia de animales para la dispersión de semillas. Sin embargo, un análisis del espectro de dispersión considerando no solo la riqueza, sino también la abundancia relativa de especies, permitió determinar que a pesar de la alta variedad de especies zoócoras, la mayor parte de la comunidad correspondía a individuos anemócoros, que no proveen ninguna recompensa para la dispersión por animales. Este patrón puede deberse a la abundancia relativa de hábitats adecuados para especies con diferente síndrome de dispersión. Las condiciones ambientales afectaron la estructura del espectro de dispersión en la comunidad de bosque seco neotropical estudiada. El análisis de la importancia relativa del síndrome de dispersión y de la heterogeneidad espacial en la formación de patrones espaciales de árboles adultos permitió determinar que la heterogeneidad ambiental ejercía un efecto adicional (y en algunos el único) en la formación de patrones agregados de la mayoría de especies estudiadas. Los resultados señalaron diferencias en los patrones espaciales de las especies dependiendo del síndrome de dispersión, pero también una gran variación en los patrones espaciales incluso entre especies del mismo síndrome de dispersión. El análisis simultáneo de los patrones de la lluvia de semillas y banco de semillas de una comunidad de leñosas y su relación con la vegetación establecida indicaron que la lluvia de semillas era temporalmente variable en número de especies y abundancia de semillas, y dependía del síndrome de dispersión. El síndrome de dispersión también influyó en la formación de bancos de semillas, siendo las especies con capacidad de dispersión limitada (autócoras) las de mayor riqueza de especies y abundancia de semillas. Los cérvidos también se consideraron como un elemento clave en el proceso de dispersión de semillas. Al menos ocho especies leñosas fueron dispersadas legítimamente vía endozoócora. La mayoría de las especies dispersadas presentaron diásporas sin adaptaciones obvias para la dispersión, por lo que la ingestión de semillas por cérvidos se constituye en una vía potencial para la dispersión de sus semillas a largas distancias y, con ello, mejora la posibilidad de colonizar nuevos sitios y mantener el flujo genético. Los resultados de este estudio aportan nuevas evidencias para el entendimiento de la importancia de los procesos de dispersión de semillas en la estructura de los bosques secos neotropicales. Uno de los principales hallazgos a partir de estos cuatro capítulos es que los patrones espaciales de las especies, así como las estrategias que utilizan para dispersarse y hacer frente a las condiciones adversas (es decir, lluvia o banco de semillas) llevan consigo un efecto del síndrome de dispersión, y que la intensidad ese efecto depende a la vez de las condiciones ambientales del lugar. ABSTRACT The importance of seed dispersal process in the estructuring and ecosystem dynamic is widely recongnized. However, for seasonally tropical dry forest studies related to this process are still scarce and scattered compared to tropical rain forests. The present research deals with the importance of seed dispersal syndromes as a driver in the community structure, focusing its attention to temporal and spatial patterns of seed dispersal in woody communities of seasonally dry forest at Southwestern Ecuador. This area is part of the Tumbesian region, one of the most important areas of endemism, but also one of the most threatened areas around the world. Climate is characterized by a dry season from May to November, and a rainy season from December to April. For the whole area an average temperature between 20 ° and 26 ° C, and an average annual rainfall between 300 and 700 mm are estimated. Fieldwork was carried out between February 2009 and September 2012. During a first step information about native woody species of dry forests of southwestern Ecuador was gathered, enabling to assign a dispersal syndrome to each species to determine the seed dispersal spectrum. In a second step, available information from 109 established plots along four municipalities in Loja province, which hold the highest and best conserved dry forest remanants, was analyzed to establish the relationship between dispersal syndromes and environmental conditions. The relationships between dispersal syndromes and species spatial patterns; and between dispersal syndromes and seed rain and seed bank patterns, were studied within a permanent plot of 9 ha, in the Arenillas Ecological Reserve. Within this plot one transect of approximately 3.4 km was set to collect monthly deer droppings, which were used to latter analyze the rol of this group as seed dispersers. The results showed that a large variety of plants in tropical dry forest of Southwestern Ecuador require animal assistance to dispers their seeds. However, an analysis of seed dispersal spectrum considering not only species richness, but also the relative abundance of species, allowed to determine that despite the high variety of zoochorous species, most individuals in the community corresponds to anemochoruos species. This shift may be due to the relative abundance of habitats that are suitable for species with different dispersal syndromes. Moreover, quantitative data analysis showed that environmental conditions affect the structure of seed dispersal spectrum in the studied community. The analysis of relative importance of dispersal syndrome, and the environmental heterogeneity on formation of adult trees spatial patterns, indicated that environmental heterogeneity exert an additional (or was the only) effect limiting the distribution of most species in this forest. The findings showed differences in spatial patterns related to dispersal syndrome, but also showed a large variation in spatial patterns even among species sharing the same dispersal syndrome. Simultaneous analysis of seed rain and seed bank patterns of a woody community, and their relationship with established vegetation, suggested that seed rain is temporally variable in species number and seeds abundance, and that variation is related to the dispersal syndrome. Dispersal syndrome also influenced on the formation of seed banks, being species with limited dispersal abilities (autochorous) the ones with highest species richness and seed abundance. Deer were found as a key element in the seed dispersal process. At least to eight woody species were dispersed legitimately by ingestion. Diaspores of most dispersed species had no obvious adaptations to seed dispersal, therefore, seed ingestion by deer represents a potential pathway for long-distance dispersal, and hence, improves the chances to colonizing new sites and to maintain gene flow. Overall, these results provide new evidence for understanding the importance of seed dispersal processes in the structure of Neotropical dry forests. One of the major findings from these four chapters is that spatial patterns of species, and the strategies used to disperse their seeds and to deal with the adverse conditions (i.e. seed rain or seed bank) are related with dispersal syndromes, and the intensity of that relation depends in turn, on environmental conditions.