Recruitment patterns and processes of coastal fish species in a temperate rocky reef

Tese de Doutoramento, Ciências do Mar, da Terra e do Ambiente, Ramo: Ciências do Mar, Especialização em Ecologia Marinha, Faculdade de Ciências e Tecnologia, Universidade do Algarve, 2016

Recruitment of marine fish is composed of several steps, e.g. larval dispersal, metamorphosis to the juvenile stage, settlement and post-settlement. Each step is influenced by biotic and abiotic mechanisms, leading to a large variability of recruitment in space and time. Recruitment is a highly complex ecological process that has an essential impact on the demography, dynamics, persistence and overall genetic structure of a population and on the connectivity among populations. Regarding demersal and benthic fish species the dispersal of eggs and larvae describes the main form of gene flow among populations and facilitates connectivity among populations. Our level of knowledge on patterns of recruitment, dispersal and connectivity of fish differs between tropical and temperate marine systems, especially regarding the nearshore system. Most recruitment studies from temperate areas have analysed pelagic species and demersal species of sandy bottoms that are of commercial interest. While studies on recruitment patterns of fish inhabiting reef systems have been conducted mostly in tropical systems, in temperate areas such studies, in particular with a fine time scale are less common. One reason might be that traditional sampling methods (e.g. underwater visual census) are difficult to operate in the temperate nearshore due to harsher sea conditions (strong wind, waves, and currents and low visibility). Furthermore, several previous studies have highlighted the lack of knowledge on larval dispersal and population connectivity for temperate demersal fish. Therefore, the objectives of this thesis were i) to study temporal and spatial patterns of recruitment of rocky reef associated and coastal fish species at a nearshore rocky reef; ii) to analyse the influence of environmental processes on temperate fish recruitment at a small within season and a larger inter-annual scale; iii) to describe early life history traits that can be relevant to recruitment and iv) to estimate larval dispersal and population connectivity of an intertidal rocky reef fish species along the south west Iberian Peninsula. In this thesis, the main study area was the Arrábida Marina Park at the dynamic west coast of Portugal which is part of the Iberian Peninsula Upwelling System. Here, the recruitment of a temperate nearshore fish assemblage was studied at various spatial and temporal scales by sampling fish with standardized collectors filled with artificial substrate. This included the analysis of recruitment patterns in relation with oceanographic processes through generalized additive modelling and multivariate analysis and the study of early life history traits (ELHT). Moreover, population connectivity and larval dispersal of a common intertidal reef fish were investigated through an interdisciplinary approach combining indirect and direct genetic tools with bio-physical modelling. Standardized recruitment collectors filled with plastic substrate and installed in the water column (SMURFs), performed better than other types investigated, mainly due to easier handling and replicability. This collector type was then used throughout the thesis and for the first time this type of recruit collector, registered as well the recruitment of a pelagic fish species, Trachurus trachurus. This was the most abundant species, followed by the benthopelagic Serranus hepatus and various other cryptobenthic and benthopelagic species. At a temporal scale, recruitment varied highly between weeks within the summer recruitment season and between three consecutive years of monitoring. Temporal variation of recruitment was found at a species level, but also on the structure of the recruitment assemblage and on the composition of biogeographic species groups. More temperate fish were collected in 2012 than in 2011 and 2013. On the other hand more warm-temperate fish were found in 2013. Within the study area, the recruitment pattern was highly patchy at a fine spatial scale (~20 m) but less different at a larger scale (1-10 km). Recruitment patterns were related with environmental conditions. The inter-annual variation of the structure of the recruitment assemblage was related to the environmental variables up-welling, SST and surface current. But, the interaction between abiotic factors and recruitment differed among species. Highest abundance of T. trachurus recruits was registered in 2011 and in this year recruitment peaks of T. trachurus occurred around the new moon phase. Additionally, recruitment was negatively correlated with upwelling. Four hatching cohorts were estimated through backcalculation of the hatching date and individuals from these cohorts differed regarding ELHTS. For example, the first cohort had a faster early fish growth. The larval dispersal and population connectivity study of this thesis indicated highly connected populations and potentially long-distance larval dispersal of the common rocky intertidal fish, Lepadogaster lepadogaster, despite its short pelagic larval duration. Still, the dispersal model revealed higher probabilities for larval retention and exponentially declining probabilities of dispersal with distance and the parentage analysis resulted in self-recruitment and short larval dispersal. These results indicate that both local recruitment and long-distance dispersal can play an important role in the replenishment of a population. Moreover, the population differentiation and patterns of larval dispersal of L. lepadogaster were highly variable between years and this could be explained by inter-annual variation in current patterns. In summary, in this thesis settlement (reef fish), nearshore recruitment (T. trachurus) and larval dispersal (L. lepadogaster), which can contribute to the overall patterns of recruitment of fish populations, exhibited clear temporal patterns. Furthermore, various interactions of these processes with abiotic factors were found, which highlight the important role of oceanographic processes in mediating patterns of recruitment and larval dispersal. Results are discussed in relation to variation of the adult’s reef fish assemblage of the Arrábida Marine Park and why the gained understanding is important for fishery and conservation management. Since knowledge on coastal fish recruitment, population connectivity and larval dispersal is available mostly for tropical coral reef systems, findings of this thesis can help to broaden our understanding of patterns and processes in temperate reef systems. Overall, this thesis demonstrates that a multidisciplinary study approach, combining ecology, oceanography and genetics, is necessary to improve our understanding of the highly complex, interactive process of recruitment.

O recrutamento dos peixes marinhos depende de várias fases e processos como a dispersão larvar, a metamorfose do estado larvar para juvenil, o assentamento para o habitat bentónico ou processos pós-assentamento. Cada uma destas etapas é influenciada por mecanismos bióticos e abióticos, podendo o recrutamento apresentar uma elevada variação espáciotemporal. É um processo ecologicamente complexo, com um impacto fundamental na demografia, dinâmica, persistência, conectividade e estrutura genética das populações. Em espécies de peixes bentónicos, a dispersão de ovos e larvas é o principal processo que potencialmente permite o fluxo genético e a conectividade entre populações. O conhecimento geral acerca dos padrões de recrutamento, dispersão e conectividade de espécies de peixes que vivem associadas a recifes costeiros difere entre sistemas tropicais e temperados; nestes últimos, a maioria dos estudos sobre recrutamento centra-se em espécies pelágicas e demersais de substratos arenosos com valor comercial, enquanto que nas regiões tropicais a maioria dos estudos centra-se em sistemas de recife e geralmente numa escala temporal mais fina. Os métodos de amostragem tradicionais (censos visuais), são difíceis de replicar em regiões temperadas devido às condições mais adversas destes sistemas junto à costa (vento, correntes e ondulação fortes e baixa visibilidade). Adicionalmente, há poucos trabalhos sobre processos de dispersão larvar e conectividade entre populações de peixe demersais nestes sistemas. Esta tese tem como objetivos: i) o estudo de padrões espáciotemporais de recrutamento de espécies de peixe costeiras e associadas a recifes rochosos; ii) a análise da possível influência de processos ambientais na variação temporal do recrutamento intrasazonal e interanual; iii) descrever características dos estados iniciais de desenvolvimento relevantes para o recrutamento; iv) estimar a dispersão larvar e conectividade entre populações de espécies de peixe dos recifes rochosos do intertidal, ao longo do sudoeste da Península Ibérica. A principal área de estudo foi o Parque Marinho Professor Luiz Saldanha (costa oeste de Portugal), que pertence ao sistema de “Upwelling” da Península Ibérica. Estudou-se o recrutamento de peixes costeiros junto à costa, a várias escalas espácio-temporais, através de amostragem com coletores estandardizados com substratos artificiais (SMURFS). Analisou-se a relação entre os padrões de recrutamento e os processos oceanográficos através de modelos aditivos generalizados, análise multivariada e estudo das características dos estados iniciais (ELHT). Para além disto, investigaram-se os padrões de conectividade entre populações e de dispersão larvar de uma espécie comum no intertidal rochoso, através de uma abordagem interdisciplinar combinando ferramentas genéticas diretas e indiretas com modelação biofísica. Os SMURFS testados com substrato plástico no seu interior, apresentaram maior facilidade de manuseamento e replicabilidade do que os SMURFS com outros materiais testados, pelo que foram utilizados como método principal. Este trabalho permitiu, pela primeira vez a monitorização do recrutamento de uma espécie de peixe pelágica com SMURFS, Trachurus trachurus (carapau); foi a espécie mais abundante ao longo de todo o estudo seguida da espécie bentopelágica Serranus hepatus e de outras espécies criptobênticas e bentopelágicas. O recrutamento apresentou uma variação elevada entre semanas e entre os três anos consecutivos de monitorização. Verificou-se igualmente uma variação temporal no recrutamento ao nível da espécie, da estrutura da assembleia de recrutas e nos grupos de espécies de acordo com a composição biogeográfica. Em 2012, registaram-se mais espécies de climas temperados do que em 2011 e 2013, sendo que em 2013 registaram-se mais espécies de climas temperados quentes. Quanto à variação espacial, o padrão de recrutamento foi altamente irregular a uma pequena escala mas pouco variável quando analisado a uma escala mais alargada. A variação interanual da estrutura da assembleia de recrutamento coincidiu com a variação dos padrões de “upwelling”, temperatura e correntes superficiais. A interação entre fatores abióticos e recrutamento foi também distinta entre diferentes espécies. Em 2011, registou-se a maior abundância de recrutas de carapau, durante as fases de lua nova; o recrutamento desta espécie apresentou uma correlação negativa com o “upwelling”. Foram estimadas quatro coortes à eclosão através de retrocálculo da data de eclosão, sendo que os indivíduos da primeira coorte apresentavam características (ELHT) distintas, como por exemplo um crescimento larvar mais rápido, do que os indivíduos das restantes coortes. O estudo da dispersão larvar e conectividade entre populações da espécie Lepadogaster lepadogaster revelou a existência de populações com elevado nível de conectividade e um potencial de dispersão larvar de longa distância, apesar da sua curta duração larvar pelágica. Apesar disto, o modelo de dispersão revelou uma probabilidade alta de ocorrência de retenção larvar e probabilidade exponencialmente decrescente de dispersão com o aumento da distância; do mesmo modo, os resultados da análise parental indicaram a existência de retenção larvar, com baixa dispersão. Assim sendo, tanto o recrutamento local como a dispersão de longa distância podem ter um papel importante na sustentabilidade destas populações. Contudo, a diferenciação de populações e padrões de dispersão larvar de L. lepadogaster apresentaram uma variação elevada entre anos, o que pode ser explicado pela variação interanual dos padrões das correntes. Em resumo, foram encontrados padrões temporais evidentes nos processos de assentamento (nos peixes de recife), recrutamento (carapau) e dispersão larvar (L.lepadogaster), que podem contribuir para os padrões gerais de recrutamento das populações de peixe. Adicionalmente, as diferentes interações destes processos com os fatores abióticos encontradas, indicam uma importante influência das condições oceanográficas nos padrões de recrutamento e dispersão larvar. Os resultados são discutidos em relação à informação disponível sobre as assembleias de espécies que vivem associadas aos recifes na área de estudo e em relação à sua importância para o delineamento de estratégias de gestão de pesca e de conservação. Os resultados desta tese contribuem para aumentar o conhecimento e compreensão de padrões e processos que influenciam o recrutamento de peixes associados a recifes em regiões temperadas, uma vez que a informação disponível sobre os padrões de recrutamento costeiro, conectividade entre populações e dispersão larvar de espécies neste tipo de ambientes é menor do que a exsitente para recifes tropicais. Esta tese demostra a importância de uma abordagem interdisciplinar que combine aspectos da ecologia, oceanografia e genética, para aumentar a compreensão da complexidade e interacções ubjacentes aos processos de recrutameto dos peixes costeiros.