Phylogenomische Untersuchungen zur Aufklärung des Metazoa-Stammbaums

Zentrales Thema der Arbeit war die Aufklärung von Verwandtschaftsverhältnissen im „Tree of Life“ der vielzelligen Tiere (Metazoa) unter Einsatz großer DNA-Sequenzdatensätze und phylogenomischer Methoden. Zur Untersuchung der internen Phylogenie der Syndermata (= meist freilebende Rädertiere („Rotifera“) + endoparasitische Kratzwürmer (Acanthocephala)) sowie ihrer Position im Metazoen-Stammbaum wurden insgesamt sieben neue mitochondriale (mt) Genome sowie neue Transkriptom-Sequenzdaten von sieben verschiedenen Syndermata-Spezies generiert und/oder analysiert. Die Stammbaumrekonstruktionen auf Grundlage dieser sowie orthologer Sequenzen anderer Spezies in Form von phylogenomischen Datensätzen mit bis zu 82.000 Aminosäurepositionen ergaben folgende Aussagen zur Evolution: (i) Innerhalb der Acanthocephala bilden monophyletische Palaeacanthocephala das Schwestertaxon zu den Eoacanthocephala. Die Archiacanthocephala sind Schwestertaxon zu allen vorgenannten. (ii) Innerhalb der Syndermata bilden die epizoisch lebenden Seisonidea das Schwestertaxon zu den endoparasitischen Acanthocephala (= Pararotatoria), die Bdelloidea sind das Schwestertaxon zu den Pararotatoria (= Hemirotifera) und die Monogononta das Schwestertaxon zu den Hemirotifera. Die klassischen Eurotatoria (= Bdelloidea + Monogononta) sind demnach paraphyletisch. (iii) Innerhalb der Metazoa bilden die Syndermata gemeinsam mit den Gnathostomulida die Gnathifera. Diese sind die Schwestergruppe zu allen anderen Spiralia-Taxa, welche sich in Rouphozoa (= Platyhelminthes + Gastrotricha) sowie die Lophotrochozoa aufspalten. Die Platyzoa (= Gnathifera + Platyhelminthes + Gastrotricha) sind demnach paraphyletisch. Diese phylogenetischen Hypothesen wurden im Hinblick auf ihre Implikationen für die Evolution morphologischer und ökologischer Merkmale interpretiert. Demnach sind während der Evolution dieser Tiergruppen mehrfach sekundäre Verlustereignisse von komplexen morphologischen Merkmalen aufgetreten (laterale sensorische Organe innerhalb der Acanthocephala und das Räderorgan (Corona) innerhalb der Syndermata), was die Verwendung dieser Merkmale im Sinne einer klassisch-morphologischen Phylogenetik kritisch erscheinen lässt. Der Endoparasitismus der Acanthocephala hat sich wahrscheinlich über ein epizoisches Zwischenstadium, wie man es heute noch bei den Seisonidea findet, entwickelt. Der letzte gemeinsame Vorfahre der Spiralia war vermutlich klein und unsegmentiert und besaß keine echte Leibeshöhle (Coelom). Demnach hätten sich Segmentierung und Coelome innerhalb der Metazoa mehrfach unabhängig voneinander (konvergent) entwickelt. Die Arbeit beinhaltete folgende weitere, zum Teil methodische Aspekte: (i) die Analyse der Architektur der mt Genome der Monogononta bestätigte die aberrante Organisation in zwei Subgenomen für die Brachionidae. (ii) Eine Prüfung der Tauglichkeit ribosomaler Proteine für molekular-phylogenetische Arbeiten ergab das Vorhandensein widersprüchlicher phylogenetischer Signale in diesen speziellen Proteinsequenzen. (iii) Es konnte nachgewiesen werden, dass systematische Fehler wie „long-branch attraction“ bei der Positionierung der Syndermata im Stammbaum der Metazoa eine große Rolle spielen und adressiert werden müssen.

Main subject of the thesis was the clarification of relationships in the “Tree of Life” of multicellular animals (Metazoa) by using large DNA-sequence datasets and phylogenomic methods. To investigate the internal phylogeny of Syndermata (= mostly free-living wheel animals (“Rotifera”) + endoparasitic thorny-headed worms (Acanthocephala)) and their position in the metazoan tree, a total of seven new mitochondrial (mt) genomes and new transcriptomic data of seven different Syndermata species were generated and/or analyzed. Tree reconstructions were based on these as well as orthologous sequences of other species in the form of phylogenomic datasets comprising up to 82,000 amino acid positions and resulted in the following statements concerning evolution: (i) Within Acanthocephala, monophyletic Palaeacanthocephala are sister taxon to Eoacanthocephala. Archiacanthocephala are sister taxon to all former mentioned taxa. (ii) Within Syndermata, epizoic Seisonidea are sister taxon to endoparasitic Acanthocephala (= Pararotatoria), Bdelloidea are sister taxon to Pararotatoria (= Hemirotifera) and Monogononta are sister taxon to Hemirotifera. Hence, classical Eurotatoria (= Bdelloidea + Monogononta) are paraphyletic. (iii) Within Metazoa, Syndermata and Gnathostomulida constitute Gnathifera. This taxon is sister taxon to all other taxa of the Spiralia, which split up into Rouphozoa (= Platyhelminthes + Gastrotricha) and Lophotrochozoa. Hence, Platyzoa (= Gnathifera + Platyhelminthes + Gastrotricha) are paraphyletic. These phylogenetic hypotheses were interpreted concerning their implications for the evolution of morphological and ecological features. Accordingly, several secondary loss events of complex morphological traits (lateral sensory organs within Acanthocephala and the wheel organ (corona) within Syndermata) occurred during the evolution of these animal groups. Therefore the usability of these traits in terms of classic morphological phylogenetic analyses appears to be critical. Acanthocephalan endoparasitism probably evolved via an epizoic intermediate stage, a lifestyle that can still be observed today in Seisonidea. The last common ancestor of Spiralia presumably was small and unsegmented and was lacking a true body cavity (coelom). Thus, segmentation and coeloms evolved several times independently (convergent) within Metazoa. The thesis furthermore included the following, partly methodological aspects: (i) analysis of the architecture of monogonont mt genomes confirmed the aberrant organization in two sub-genomes for Brachionidae. (ii) The suitability of ribosomal proteins for molecular-phylogenetic analyses was tested and the existence of conflicting phylogenetic signals in these special protein sequences was observed. (iii) It could be demonstrated that systematic errors like “long-branch attraction” play a major role in placing Syndermata in the metazoan tree and have to be addressed.