Allelopathic effects of filamentous cyanobacteria on phytoplankton in the Baltic Sea

Eutrophication and enhanced internal nutrient loading of the Baltic Sea are most clearly reflected by increased late-summer cyanobacterial blooms, which often are toxic. In addition to their toxicity to animals, phytoplankton species can be allelopathic, which means that they produce chemicals that inhibit competing phytoplankton species. Such interspecific chemical warfare may lead to the formation of harmful phytoplankton blooms and the spread of exotic species into new habitats. This is the first report on allelopathic effects in brackish-water cyanobacteria. The experimental studies presented in this thesis showed that the filamentous cyanobacteria Anabaena sp., Aphanizomenon flos-aquae and Nodularia spumigena are capable of decreasing the growth of other phytoplankton species, especially cryptophytes, but also diatoms. The detected allelopathic effects are rather transitory, and some co-occurring species show tolerance to them. The allelochemicals are excreted during active growth and they decrease cell numbers, chlorophyll a content and carbon uptake of the target species. Although the more specific modes of action or chemical structures of the allelochemicals remain to be studied, the results clearly indicate that the allelopathic effects are not caused by the hepatotoxin, nodularin. On the other hand, cyanobacteria stimulated the growth of bacteria, other cyanobacteria, chlorophytes and flagellates in a natural phytoplankton community. In a long-term data analysis of phytoplankton abundances and hydrography of the northern Baltic Sea, a clear change was observed in phytoplankton community structure, together with a transition in environmental factors, between the late 1970s and early 2000s. Surface water salinity decreased, whereas water temperature and the concentration of dissolved inorganic nitrogen increased. In the phytoplankton community, the biomass of cyanobacteria, chrysophytes and chlorophytes significantly increased, and the late-summer phytoplankton community became increasingly cyanobacteria-dominated. In contrast, the biomass of cryptophytes decreased. The increased temperature and nutrient concentrations probably explain most of the changes in phytoplankton, but my results suggest that the possible effect of chemically mediated biological interactions should also be considered. Cyanobacterial allelochemicals can cause additional stress to other phytoplankton in the nutrient-depleted late-summer environment and thus contribute to the formation and persistence of long-lasting cyanobacterial mass occurrences. On the other hand, cyanobacterial blooms may either directly or indirectly promote the growth of some phytoplankton species. Therefore, a further increase in cyanobacteria will probably shape the late-summer pelagic phytoplankton community by stimulating some species, but inhibiting others.

Itämeren ulapan ekosysteemissä on tapahtunut suuria muutoksia viimeisten vuosikymmenien aikana. Rehevöityminen ja sisäinen ravinnekuormitus näkyvät erityisesti lisääntyneinä loppukesän sinileväkukintoina, joista osa on myrkyllisiä. Eläimille myrkyttömätkin sinilevälajit voivat kuitenkin tuottaa kemikaaleja, jotka häiritsevät kilpailevien kasviplanktonlajien kasvua. Tällainen lajien välinen kemiallinen sodankäynti eli allelopatia saattaa olla osasyy haitallisiin leväkukintoihin sekä johtaa tulokaslajien menestymiseen uusissa ympäristöissä. Tämä on ensimmäinen murtoveden sinilevien allelopatiaa koskeva tutkimus. Kokeellisissa tutkimuksissa havaittiin, että Itämeren sinilevät tuottavat joidenkin muiden kasviplanktonlajien, erityisesti nielu- ja piilevien kasvua haittaavia kemikaaleja. Toisaalta sinilevät lisäsivät bakteerien, sini- ja viherlevien sekä siimaeliöiden kasvua luonnon kasviplanktonyhteisössä. Kasviplanktonviljelmillä tehdyissä kokeissa sinilevien allelopaattiset vaikutukset olivat suhteellisen lyhytkestoisia ja jotkin yhtä aikaa sinilevien kanssa esiintyvät lajit olivat niille vastustuskykyisiä. Allelokemikaaleja eritettiin aktiivisen kasvun vaiheessa ja ne vähensivät kohdelajin solumääriä, klorofyllipitoisuutta ja perustuotantoa. Allelopaattiset vaikutukset eivät kuitenkaan ole sinilevien tuottaman nodulariini-myrkyn aiheuttamia, sillä sen ei havaittu häiritsevän muiden lajien kasvua. Pohjois-Itämeren pitkäaikaisessa seuranta-aineistossa havaittiin selvä muutos sekä ympäristötekijöissä että loppukesän kasviplanktonyhteisön rakenteessa 1970-luvun lopun ja 2000-luvun alun välillä. Pintaveden suolaisuus on laskenut, mutta veden lämpötila on kohonnut ja epäorgaanisen typen määrä on kasvanut. Kasviplanktonyhteisössä sini-, kulta- ja viherlevät ovat runsastuneet selvästi, mutta nielulevät ovat vähentyneet. Sinilevien suhteellinen osuus kesän kasviplanktonin kokonaisbiomassasta liki kaksinkertaistui tutkimusjakson aikana. Lämpötilan ja ravinnepitoisuuden nousu todennäköisesti selittävät suurimman osan näistä muutoksista, mutta kasviplanktonlajien välisen kilpailun mahdollista vaikutusta ei voida poissulkea. Sinilevien allelokemikaalit saattavat aiheuttaa ylimääräistä stressiä muille kasviplanktonlajeille loppukesän vähäravinteisissa olosuhteissa ja tällä tavoin edesauttaa pitkäkestoisten sinileväkukintojen muodostumista ja jatkumista. Toisaalta sinileväkukinnat saattavat joko suoraan tai epäsuorasti edistää joidenkin kasviplanktonlajien kasvua, joten sinilevien lisääntyminen entisestään todennäköisesti muokkaa ulapan kasviplanktonyhteisöjä suosien joitakin lajeja, mutta haitaten toisia.