Ecological consequences of genetic modifications - an invasion analysis approach

Biological invasions are considered as one of the greatest threats to biodiversity, as they may lead to disruption and homogenization of natural communities, and in the worst case, to native species extinctions. The introduction of gene modified organisms (GMOs) to agricultural, fisheries and forestry practices brings them into contact with natural populations. GMOs may appear as new invasive species if they are able to (1) invade into natural habitats or (2) hybridize with their wild relatives. The benefits of GMOs, such as increased yield or decreased use of insecticides or herbicides in cultivation, may thus be reduced due the potential risks they may cause. A careful ecological risk analysis therefore has to precede any responsible GMO introduction. In this thesis I study ecological invasion in relation to GMOs, and what kind of consequences invasion may have in natural populations. A set of theoretical models that combine life-history evolution, population dynamics, and population genetics were developed for the hazard identification part of ecological risks assessment of GMOs. In addition, the potential benefits of GMOs in management of an invasive pest were analyzed. In the first study I showed that a population that is fluctuating due to scramble-type density dependence (due to, e.g., nutrient competition in plants) may be invaded by a population that is relatively more limited by a resource (e.g., light in plants) that is a cause of contest-type density dependence. This result emphasises the higher risk of invasion in unstable environments. The next two studies focused on escape of a growth hormone (GH) transgenic fish into a natural population. The results showed that previous models may have given too pessimistic a view of the so called Trojan gene -effect, where the invading genotype is harmful for the population as a whole. The previously suggested population extinctions did not occur in my studies, since the changes in mating preferences caused by the GH-fish were be ameliorated by decreased level of competition. The GH-invaders may also have to exceed a threshold density before invasion can be successful. I also showed that the prevalence of mature parr (aka. sneaker) strategy among GH-fish may have clear effect on invasion outcome. The fourth study assessed the risks and developed methods against the invasion of the Colorado Potato Beetle (CPB, Leptinotarsa decemlineata). I showed that the eradication of CPB is most important for the prevention of their establishment, but the cultivation of transgenic Bt-potato could also be effective. In general, my results emphasise that invasion of transgenic species or genotypes to be possible under certain realistic conditions and resulting in competitive exclusion, population decline through outbreeding depression and genotypic displacement of native species. Ecological risk assessment should regard the decline and displacement of the wild genotype by an introduced one as a consequence that is as serious as the population extinction. It will also be crucial to take into account different kinds of behavioural differences among species when assessing the possible hazards that GMOs may cause if escaped. The benefits found of GMO crops effectiveness in pest management may also be too optimistic since CPB may evolve resistance to Bt-toxin. The models in this thesis could be further applied in case specific risk assessment of GMOs by supplementing them with detailed data of the species biology, the effect of the transgene introduced to the species, and also the characteristics of the populations or the environments in the risk of being invaded.

Tulokaslajit ovat yksi luonnon monimuotoisuutta pahiten uhkaavista tekijöistä elinympäristöjen tuhoutumisen ohella. Tulokaslajit voivat kilpailla samoista resursseista alueen alkuperäislajien kanssa, joka voi johtaa jopa alkuperäislajin syrjäytymiseen alueelta. Toisaalta tulokkaat voivat myös risteytyä sukulaislajiensa kanssa, jolloin alkuperäislaji voi lopulta sulautua tulokaspopulaatioon, mikäli tulokkaan tai syntyvän risteymän kelpoisuus on parempi kuin alkuperäislajin. Maan- ja vesiviljelyn tuottavuuden tehostamiseksi kehitetyt muuntogeeniset organismit (GMO), kuten tuholaisen kestävät viljelyskasvit tai kasvuhormonilisätyt kalat, voivat kehittyä uusiksi tulokaslajeiksi, mikäli ne pystyvät runsastumaan luonnonympäristöissä tai risteytymään villien sukulaistensa kanssa. Siksi arvioitaessa GMO lajikkeista saatavaa hyötyä verrattuna tavanomaisiin lajikkeisiin, on myös niihin liittyvät riskitekijät otettava huomioon. Väitöskirjassani selvitin, minkälaiset ominaisuudet GMO lajikkeissa voisivat johtaa niiden levittäytymiseen ympäristöön ja minkälaisia vaikutuksia sillä voisi olla alueen alkuperäislajistolle populaatioekologisten ja -geneettisten mallien avulla. Toisaalta tarkastelin olisiko GMO- lajikkeen torjuntateho parempi tuholaislajin leviämistä vastaan, kuin tavanomaiset menetelmät. Tulokset osoittivat, että epävakaan dynamiikan omaava alkuperäispopulaatio on altis dynamiikaltaan vakaan tulokaslajin invaasiolle. Invaasioalttius on siten suurin esim. häirityissä ja ravinnekilpailun rajoittamissa kasvipopulaatioissa. Häiriöitä sietävä ja valorajoitteinen tulokaslaji (tai GMO lajike) voi jopa syrjäyttää tällaisen alkuperäispopulaation kilpailussa. Tarkastellessani kasvuhormonimuunnellun kalan mahdollisuutta levittäytyä luonnonpopulaatioon risteytymisen kautta havaitsin, että GMO lajike voi syrjäyttää alkuperäislajikkeen, jos GMO muotoa suositaan seksuaalivalinnassa. Risteytyminen voi johtaa myös koko populaation koon pienenemiseen, jos GMO:n elinkyky on heikompi kuin alkuperäislajikkeen (ns. Troijan geeni efekti). Havaitsin myös, että alkuperäislajikkeen ja GMO:n erilainen pariutumiskäyttäytyminen vaikuttaa invaasion onnistumiseen ja lopputulokseen. Toisaalta havaitsin, että tuholaisenkestävän GMO perunan viljely tavanomaisen perunan tilalla voi olla tehokas torjuntakeino koloradonkuoriaisen levittäytymistä vastaan entistä pohjoisemmille elinalueille ilmastonlämpenemisen myötä. Muuntogeeniset organismit näyttävät siis voivan kehittyä uusiksi tulokaslajeiksi ja syrjäyttää tai heikentää alkuperäislajien populaatioita joko kilpailun tai risteytymisen kautta tietyissä olosuhteissa. Nämä uhkatekijät on otettava huomioon ekologisessa riskinarvioinnissa ennen GMO lajikkeen käyttöönottoa. Myös muut tekijät, kuten tuhohyönteisten kehittyminen vastustuskykyisiksi tuholaistenkestäville GMO lajikkeille, voivat heikentää GMO lajikkeista saatavaa hyötyä. Kehitettyjen mallien soveltaminen tapauskohtaiseen riskinarviointiin edellyttäisi kuitenkin niiden täydentämistä yksityiskohtaisilla tiedoilla geenimuunneltavien kohdelajien biologiasta, muuntogeenin vaikutuksista kohdelajeissa sekä sen ympäristön erityispiirteistä, jonne GMO:n arvellaan voivan levittäytyä uutena tulokaslajina.