Behavioural and physiological responses to predators of captive-bred Arctic charr: significance of genetics, learning and ontogeny

Predation forms one of the main selective forces in nature and in a vast number of prey species the behavioural responses form the main way to avoid predation. World wide numerous captive breeding programs are used to produce fish and other animal species for conservational reintroductions. However, rearing animals in the absence of predators in captivity has been shown to weaken their predator avoidance skills and lead to behavioural divergence between wild and captive-bred populations. In my thesis I studied the effects of predator odour exposures on antipredator behavioural and physiological responses of captive reared Saimaa Arctic charr. This charr population is the most endangered fish population in Finland and a sample of the remaining population has been taken to captive breeding and used for an extensive reintroduction program. Lowered responsiveness to predators is probably one of the major reasons for the poor survival probability of the charr after release into the wild. The main aims of my thesis were to explore the reasons for behavioural phenotypic variation in this charr population and whether naïve charr young could be trained to recognise their natural predators. The predator species in my thesis were burbot (Lota lota) and pikeperch (Sander lucioperca). In my thesis I showed that the captive-bred charr responded to chemical cues from burbot and pikeperch, but the magnitude of responses was linked to the predator species. The burbot odour increased the spatial odour avoidance of the charr young. On the other hand, in the pikeperch treatment charr reduced their relative swimming activity and tended to show more freezing behaviour relative to the burbot treatment. It seems evident that these different responses are related to the different hunting tactics of predator species. Furthermore, I detected wide between-family differences in antipredator responsiveness (i.e. inherited variation in antipredator behaviours) in this captive stock. Detected differences were greater in the response towards burbot than towards pikeperch. These results, in addition to predator-specific antipredator responses, suggest that there is a clear inherited component in antipredator responsiveness in Saimaa charr population and that the detected inherited differences could explain a part of the behavioural phenotypic variation in this population. In my thesis I also found out that both social learning and direct exposure to live predators enhance the antipredator responsiveness of charr young. In addition, I obtained indications that predator odour exposures (i.e. life-skills training) in alevin and fry stages can fine-tune the innate antipredator responsiveness of charr. Thus, all these methods have the potential to enhance the innate antipredator responsiveness of naïve charr young, possibly also improving the post-release survival of these trained individuals in the wild. However, the next logical phase would be to carry out large scale survival studies in the wild to test this hypothesis. Finally, the results of my thesis emphasize that possible long-term life-skills training methods should take into account not only the behavioural but also the physiological effects of training.

Petojen aiheuttama saalistus on yksi suurimmista kalanpoikasten kuolleisuuden syistä istutusten jälkeen. Tutkimusten mukaan muutaman ensimmäisen viikon aikana istutuksesta jopa valtaosa istukkaista voi joutua petojen saaliiksi, sillä ne eivät osaa välttää luonnossa esiintyviä petokaloja. Syyt heikentyneeseen pedonvälttämiseen istutettavilla laitoskaloilla voivat olla geneettisiä tai kasvatusympäristöstä johtuvia, mutta niitä ei tunneta kovinkaan tarkkaan. Väitöskirjassani selvitin geneettisten tekijöiden (ts. kalojen perhetaustan) ja kasvunopeuden vaikutusta Saimaan nieriän (Salvelinus alpinus) pedonvälttämiskäyttäytymiseen. Lisäksi selvitin voidaanko nieriän poikasten synnynnäistä pedonvälttämiskykyä voimistaa altistamalla niitä petokalojen hajulle. Saimaan nieriäkanta on Suomen uhanalaisin kalapopulaatio ja on jo useiden vuosien ajan ollut miltei täysin kalanviljelyn varassa. Nieriäkannan suojelemiseksi tarvitaan uusia ja tehokkaampia menetelmiä, joita pedonvälttämiskäyttäytymistutkimus voi tarjota. Petokaloina väitöskirjatyössäni käytin madetta (Lota lota) ja kuhaa (Sander lucioperca). Väitöskirjani tulokset osoittivat, että geneettisellä taustalla on suuri merkitys nieriän poikasten pedonvälttämiskäyttäytymisessä. Sen sijaan kalojen kasvunopeudella en havainnut olevan vaikutusta käyttäytymiseen Toisin sanoen geneettiset tekijät selittävät suuria yksilöiden välisiä eroja pedonvälttämiskäyttäytymisessä. Geneettisten tekijöiden suuri merkitys näkyi myös nieriän poikasten erilaisissa reaktioissa eri petokalojen hajuun. Kuhan hajuun nieriän poikaset reagoivat liikkumisaktiivisuuttaan vähentämällä ja pohjaan paikalleen jähmettymisellä. Sen sijaan mateen hajun havaitessaan poikaset välttivät hajua ja pyrkivät pois hajun vaikutusalueelta. Tulokset ovat varsin loogisia, kun niitä peilataan näiden petokalojen saalistustaktiikoihin. Kuha on aktiivisesti liikkuva pelaginen peto, kun taas made on pohjalla ja paikoillaan viihtyvä petokala. Väitöskirjassani osoitin, että nieriän poikasten synnynnäistä pedonvälttämiskäyttäytymistä voidaan kuitenkin voimistaa mm. sosiaalisen oppimisen avulla. Nieriäparvessa petojen suhteen naivit laitoskalat oppivat kokeneilta lajitovereiltaan petojen hajun tunnistamisen ja välttämisen. Toisessa kokeessani sain viitteitä siitä, että pedonvälttämisen oppiminen olisi kaikkein tehokkainta nieriän poikasten ruskuaispussivaiheessa ja sen jälkeisessä poikasvaiheessa. Lisätutkimusta kuitenkin tarvitaan selvitettäessä mahdollisia kalan yksilönkehityksen herkkiä vaiheita pedonvälttämisen oppimisessa. Käyttäytymisen mittaamisen yhteydessä kalojen fysiologisia vasteita olisi myös erittäin tärkeä selvittää, sillä väitöskirjassani osoitin, että petojen vaikutukset kalojen fysiologisiin vasteisiin voivat olla varsin merkittävät. Yhdistämällä kalojen käyttäytymisen ja fysiologisten vasteiden (mm. hengitystiheys) tarkkailu saataisiin entistä yksityiskohtaisempaa tietoa poikasten petojen tunnistamiskyvystä. Väitöskirjani tarjoaa monipuolista tietoa nieriän synnynnäisestä pedonvälttämiskäyttäytymisestä ja siihen vaikuttavista tekijöistä. Lisäksi väitöskirjatyöni tulokset auttavat kehitettäessä menetelmiä istutettavien kalanpoikasten pedonvälttämiskäyttäytymisen voimistamiseen ja niiden selviytymisen parantamiseen.