Short- and long-term consequences of food resources on Ural owl Strix uralensis reproduction

Life-history theory states that although natural selection would favour a maximisation of both reproductive output and life-span, such a combination can not be achieved in any living organism. According to life-history theory the reason for the fact that not all traits can be maximised simultaneously is that different traits compete with each other for resources. These relationships between traits that constrain the simultaneous evolution of two or more traits are called trade-offs. Therefore, during different life-stages an individual needs to optimise its allocation of resources to life-history components such as growth, reproduction and survival. Resource limitation acts on these traits and therefore investment in one trait, e.g. reproduction, reduces the resources available for investment in another trait, e.g. residual reproduction or survival. In this thesis I study how food resources during different stages of the breeding event affect reproductive decisions in the Ural owl (Strix uralensis) and the consequences of these decisions on parents and offspring. The Ural owl is a suitable study species for such studies in natural populations since they are long-lived, site-tenacious, and feed on voles. The vole populations in Fennoscandia fluctuate in three- to four-year cycles, which create a variable food environment for the Ural owls to cope with. The thesis gives new insight in reproductive costs and their consequences in natural animal populations with emphasis on underlying physiological mechanisms. I found that supplementary fed Ural owl parents invest supplemented food resources during breeding in own self-maintenance instead of allocating those resources to offspring growth. This investment in own maintenance instead of improving current reproduction had carry-over effects to the following year in terms of increased reproductive output. Therefore, I found evidence that reduced reproductive costs improves future reproductive performance. Furthermore, I found evidence for the underlying mechanism behind this carry-over effect of supplementary food on fecundity. The supplementary-fed parents reduced their feeding investment in the offspring compared to controls, which enabled the fed female parents to invest the surplus resources in parasite resistance. Fed female parents had lower blood parasite loads than control females and this effect lasted until the following year when also reproductive output was increased. Hence, increased investment in parasite resistance when resources are plentiful has the potential to mediate positive carry-over effects on future reproduction. I further found that this carry-over effect was only present when potentials for future reproduction were good. The thesis also provides new knowledge on resource limitation on maternal effects. I found that increased resources prior to egg laying improve the condition and health of Ural owl females and enable them to allocate more resources to reproduction than control females. These additional resources are not allocated to increase the number of offspring, but instead to improve the quality of each offspring. Fed Ural owl females increased the size of their eggs and allocated more health improving immunological components into the eggs. Furthermore, the increased egg size had long-lasting effects on offspring growth, as offspring from larger eggs were heavier at fledging. Limiting resources can have different short- and long-term consequences on reproductive decisions that affect both offspring number and quality. In long-lived organisms, such as the Ural owl, it appears to be beneficial in terms of fitness to invest in long breeding life-span instead of additional investment in current reproduction. In Ural owls, females can influence the phenotypic quality of the offspring by transferring additional resources to the eggs that can have long-lasting effects on growth.

Teorin om livshistoriors evolution baserar sig på att alla egenskaper hos en individ som genom naturligt urval skulle gynna individens duglighet inte kan maximeras på en gång. Därmed måste individen under olika livsskeden optimera hur den ska fördela sina resurser i olika livshistoriekomponenter, såsom tillväxt, förökning och överlevnad. Denna avvägning av att investera resurser i olika livshistoriekomponenter under olika skeden av individens livshistoria antas därmed vara beroende av födoresurser och andra miljöfaktorer. En investering i en livshistoriekomponent, t.ex. förökning, reducerar därför enligt teorin individens framtida förökningsmöjligheter eller överlevnad. I min avhandling undersöker jag experimentellt genom stödutfodring hur födoresurser påverkar slagugglans (Strix uralensis) förökningsbeslut och konsekvenserna av dessa under olika skeden av dess livshistoria. Slagugglan lämpar sig väl som modellorganism för dylika undersökningar i naturen eftersom den är långlivad, platstrogen och dess stapelföda är sork. Sorkstammen varierar kraftigt mellan åren och bildar tre- till fyraåriga populationscykler. Slagugglan är därför tvungen att anpassa sin förökning till dessa variationer i födotillgångar, vilket förutspår att dess livshistoria i stor utsträckning är födobegränsad. Avhandlingen ger nya insikter i förökningskostnader och deras kort- och långsiktiga konsekvenser i naturliga djurpopulationer med betoning på fysiologiska mekanismer. Jag fann bland annat att slaguggleföräldrar investerar stödutfodrade födoresurser under häckningen i sitt eget välbefinnande istället för att fördela resurserna till ungarnas tillväxt. Denna investering av föräldrarna i eget välbefinnande istället för att investera i den rådande häckningen hade långvariga konsekvenser och resulterade i att de föräldrar som fått tilläggsföda kunde öka sin ungproduktion följande år. Därmed fann jag bevis för att förminskade förökningskostnader kan ha långvariga konsekvenser genom att förbättra framtida förökningsutsikter. Jag fann ytterligare nya bevis för mekanismen som ligger bakom denna långvariga konsekvens av tilläggsföda på framtida förökningsframgång. De stödutfodrade slaguggleföräldrarna reducerade sin matningsinsats i ungarna jämfört med icke-matade föräldrar, vilket möjliggjorde att de matade föräldrarna investerade de insparade resurserna på immunförsvar mot blodparasiter. Blodparasitmängden hos slagugglehonorna minskade som följd av stödutfodringen och bibehölls på lägre nivå än hos kontrollhonorna ända till följande häckningssäsong. Ökad investering i parasitmotstånd verkade därför möjliggöra ökad framtida förökningsinsats. Jag fann också att denna långtidseffekt av tilläggsföda på framtida förökningsframgång endast verkar vara uppenbar då de framtida förökningsmöjligheterna är goda. Avhandlingen ger även ny insyn i födoresursernas roll vid avvägningen mellan avkommans antal och kvalitet. Jag fann att slagugglehonor som stödutfodrades före häckningen uppnådde bättre hälsa och hade mera resurser som de kunde tillägna förökningen jämfört med kontrollhonorna. Slagugglehonorna satte inte dessa ökade födoresurser på antalet ägg utan istället lade stödutfodrade honor betydligt större ägg som innehöll mera hälsobefrämjande immunförsvarskomponenter i äggen än honor som inte stödutfodrats. Jag fann också att den ökade äggstorleken i stödutfodrade honors kullar hade en långvarig positiv inverkan på ungarnas tillväxt: ungarna som härstammade från större ägg var i bättre kondition när de lämnade boet. Begränsade födoresurser kan ha olika kort- och långsiktiga konsekvenser för förökningsbeslut som påverkar både avkommans antal och kvalitet. Hos långlivade organismer såsom slagugglan verkar dugligheten maximeras genom att investera överloppsresurser i eget välbefinnande och därmed i antalet förökningsgånger istället för att ytterligare investera i det rådande förökningsförsöket. Hos slagugglan kan honor påverka avkommans kvalitet genom att fördela mera resurser i äggen som kan ha långvariga effekter under avkommans tillväxt.

Väitöskirjani käsittelee evoluutioekologian keskeistä aihetta, lisääntymisen kustannuksia ja niiden mekanismeja. Teoria elämänkaarten evoluutiosta pohjautuu väittämään, että kaikkia yksilön luonnonvalinnan kautta kelpoisuutta suosivia ominaisuuksia ei voida maksimoida samanaikaisesti. Täten yksilön pitää elämänkaaren eri vaiheissa optimoida, miten se kohdentaa resurssinsa eri elämänkaaren osatekijöihin, kuten kasvuun, lisääntymiseen ja omaan selviytymiseen. Resurssien kohdentamisen oletetaan riippuvan ravinnosta ja muista ympäristötekijöistä. Investointi yhteen elinkaaren osatekijään, esim. lisääntymiseen, huonontaa siksi teorian mukaan yksilön tulevaa lisääntymistä tai selviytymistä. Väitöskirjassani olen kokeellisesti tutkinut lisäravinnon vaikutuksia viirupöllön (Strix uralensis) liisääntymispäätöksiin ja niiden seurauksiin elämänkaaren eri vaiheissa. Viirupöllö sopii hyvin mallieliöksi tämänkaltaisiin tutkimuksiin luonnonpopulaatioissa, koska se on pitkäikäinen, paikkauskollinen ja se syö pääravintonaan myyriä. Myyräkantojen raju vuosien välinen vaihtelu muodostaa kolme – neljävuotisia populaatiosyklejä. Viirupöllön on tällöin sopeutettava lisääntymisensä näihin ravinnon vaihteluihin, mistä vuorostaan seuraa, että viirupöllön elämänkaari on ravintorajoitteinen. Havaitsin tutkimuksissani, että viirupöllöemot investoivat pesinnän aikana annettua lisäravintoa omaan hyvinvointiin sen sijaan että ne kohdentaisivat lisäresurssit nykyisen pesinnän parantamiseen. Omaan hyvinvointiin panostamisella oli lisäruokintakokeessani pitkäaikaisia vaikutuksia seuraavan vuoden pesintään, jolloin lisäravintoa saaneet viirupöllövanhemmat munivat enemmän munia kuin verrokit. Pienentyneet pesintäkustannukset lisäravinnon avulla paransivat siis tulevaa pesintämenestystä. Lisäksi löysin uusia todisteita mekanismista, joka saattaa välittää tätä lisäravinnon avulla parannettua tulevaa pesintämenestystä. Lisäravintoa saaneet viirupöllöemot vähensivät poikasruokintapanostustaan, joka mahdollisti panostuksen omaan hyvinvointiin, kuten loisvasustuskykyyn. Veriloistaakka lisäravintoa saaneissa pöllöemoissa vähentyi verrokkiin verrattuna lisäravinnon seurauksena ja säilyi alhaisemmalla tasolla ensi vuoden pesintään asti. Parantunut veriloisvastustuskyky näyttää täten mahdollistavan suuremman investoinnin seuraavan vuoden lisääntymiseen. Väitöskirjani antaa uutta tietoa ravinnon merkityksestä emojen investoinnin suhteuttamisesta jälkeläisten lukumäärään ja laatuun. Havaitsin, että ennen pesintää ruokitut emot olivat terveempiä ja paremmassa kunnossa kuin verrokit. Lisäruokinta auttoi emoja kohdentamaan enemmän resursseja jälkeläistuottoon. Ruokitut viirupöllöemot eivät lisäresurrsien turvin munineet suurempia pesyeitä vaan suurempia munia, jotka sisälsivät enemmän terveysvaikutteisia vasta-aineita kuin verrokkien munat. Emolle annettu lisäruoka vaikutti epäsuorasti jopa poikasten kasvuun, koska isommista munista kuoriutuneet poikaset olivat paremmassa kunnossa lentopoikasvaiheessa. Rajallisella ravinnolla voi olla erilaisia lyhyt- ja pitkäaikaisseurauksia lisääntymispäätöksiin, jotka vaikuttavat sekä jälkeläisten määrään että laatuun. Pitkäikäiset eliöt, kuten viirupöllöt, näyttävät maksimoivan evolutiivista kelpoisuuttaan investoimalla ylimääräisiä resursseja omaan hyvinvointiinsa ja siten pesintöjen lukumäärään sen sijaan että ne panostaisivat vielä enemmän nykyiseen lisääntymisyritykseen. Ennen pesintää käytössä olevat resurssit vaikuttavat suoraan jälkeläisten laatuun, koska hyvissä ravinto-olosuhteissa muniin siirtyy enemmän resursseja joilla voi olla vaikutuksia jälkeläisten kasvun aikana.