Population structure and evolution in the ant Plagiolepis pygmaea and its two social parasites Plagiolepis xene and Plagiolepis grassei

Social behaviour affects dispersal of animals and is an important modifier of genetic population structures. The female sex is often philopatric, which maintains coancestry within the breeding groups and promotes cooperative behaviours. This enables also inclusive fitness returns from altruism and explains why some individuals sacrifice personal reproduction for the good of others in social insects such as ants. However, reduced dispersal and population substructuring at the level of colonies may also entail inbreeding, loss of genetic diversity, and vulnerability. In addition, the most vulnerable ants are species that are evolved to parasitize colonies of other ants, and which compromise between abilities to disperse and the efficiency to parasitize the host. On the other hand, certain social organisations of ant colonies may facilitate a species to disperse outside its natural range and become a pest. Altogether, knowledge on genetic structuring of ant populations, as well as the evolution of their life histories can contribute to conservation biology and population management. The aim of this thesis was to investigate population structures and phylogenetic evolution of the ant Plagiolepis pygmaea and its two obligatory, workerless social parasites (inquilines) P. xene and P. grassei with genetic markers and DNA sequence data. The results support the general assumption that populations of inquiline parasites are highly fragmented and genetically vulnerable. Comparison of the two parasites suggests that differences in their relative abundance may follow from their interaction with the host, i.e. how well the species is adapted to reproduce in the host colonies. The results also indicate that the most recent free living ancestor to these two parasite species is their common host. This is considered to provide evidence for the controversial issue of sympatric speciation. Further, given that the level of adaptations to parasitic life history depends on the evolutionary time since the free-living ancestor, the results establish a link between species rarity and its evolutionary age. The populations of the host species P. pygmaea displayed significantly reduced dispersal both among the females (queens) and males, and high levels of inbreeding which may enhance worker altruism. In addition, the queens were found to mate with multiple males. Given the high relatedness between the queens and their mates, this occurs probably for non-genetic reasons, e.g. without benefits associated in genetically more diverse offspring. The results hence caution that the contribution of non-genetic factors to the prevailing mating patterns and genetic population structures should not be underestimated.

Sosiaalinen käyttäytyminen vaikuttaa yksilöiden leviämiseen ja siten myös perinnöllisen aineksen jakautumiseen populaatioissa. Erityisesti monen lajin naaraat ovat paikkauskollisia, mikä kasvattaa ryhmän yksilöiden sukulaisuutta ja motivoi yhteistyöhön. Sukulaisuus mahdollistaa altruistisen käyttäytymisen tuoman kokonaiskelpoisuushyödyn ja selittää miksi yhteiskuntahyönteisten kuten muurahaisten työläiset jättävät lisääntymättä itse ja sen sijaan työskentelevät muiden hyväksi. Paikkauskollisuudesta koituva rajoittunut leviäminen voi kuitenkin johtaa myös sisäsiitokseen, perinnöllisen muuntelun vähenemiseen ja lajin selviämiskykyyn muuttuvassa ympäristössä. Lisäksi suurin osa uhanalaisista muurahaisista kuuluu lajeihin, jotka loisivat muiden lajien yhteiskuntia ja joiden elinkierto joutuu osittain tasapainoilemaan hyvän leviämis- ja loisimiskyvyn välillä. Toisaalta tietyt muurahaisyhteiskuntien sosiaaliset piirteet edistävät lajin leviämistä sen alkuperäisen elinpiirin ulkopuolella ja kehittymistä haittaeläimeksi. Tieto muurahaispopulaatioiden rakenteesta ja yhteiskuntien ominaisuuksista sekä niiden evoluutiosta voi siksi palvella sekä lajien suojelun että haittaeläinkantojen säätelyn tavoitteita. Tutkimukseni tarkoituksena oli selvittää merkkigeenien ja DNA-sekvenssien avulla Plagiolepis pygmaea-muurahaisen ja sitä loisivien yhteiskuntaloismuurahaislajien (inkviliinien) P. xene ja P. grassei populaatioiden rakennetta ja näiden lajien sukulaisuussuhteita. Tulokset tukevat käsitystä, että inkviliinipopulaatiot ovat pirstoutuneita ja geneettisesti uhanalaisia. Loislajien ominaisuuksien vertailun perusteella niiden levinneisyyteen vaikuttaa kyky loisia isäntälajin yhteiskuntia. Tulokset osoittavat myös, että näiden loisten lähin vapaana elävä sukulainen on niiden yhteinen isäntälaji. Tätä pidetään osoituksena loisten sympatrisesta evoluutiosta. Lisäksi olettaen, että sopeumat isännän yhteiskuntien loisintaan riippuvat loislajin kehittymiseen kuluneesta ajasta, työ luo yhteyden loislajien esiintyvyyden ja suhteellisen evolutiivisen iän välille. Tulokset isäntälajin populaatioista sen sijaan osoittivat niiden olevan sisäisesti jakautuneita useisiin lisääntymisyksiköihin ja kuningattarien sekä koiraiden leviämisen olevan heikkoa. Tästä johtuva populaatioiden sisäsiittoisuus voi tuottaa yhteiskuntien työläisille tavallista suurempaa kokonaiskelpoisuusetua. Lisäksi kuningattarien todettiin parittelevan useasti ennen lisääntymistään. Huomioiden näiden ja koiraiden välisen korkean sukulaisuuden, moninkertainen parittelu ei todennäköisesti hyödytä kuningattarien kelpoisuutta lisäämällä niiden jälkeläisten perinnöllistä muuntelua, vaan on seurausta muista populaatioihin vaikuttavista tekijöistä. Työ osoittaakin, ettei näiden osuutta yksilöiden parittelustrategioihin ja populaatioiden geenivirtaan tule unohtaa.