The role of productivity in the ecological and evolutionary dynamics of predator-prey interaction

Productivity is predicted to drive the ecological and evolutionary dynamics of predator-prey interaction through changes in resource allocation between different traits. However, resources are seldom constantly available and thus temporal variation in productivity could have considerable effect on the species' potential to evolve. To study this, three long-term microbial laboratory experiments were established where Serratia marcescens prey bacteria was exposed to predation of protist Tetrahymena thermophila in different prey resource environments. The consequences of prey resource availability for the ecological properties of the predator-prey system, such as trophic dynamics, stability, and virulence, were determined. The evolutionary changes in species traits and prey genetic diversity were measured. The prey defence evolved stronger in high productivity environment. Increased allocation to defence incurred cost in terms of reduced prey resource use ability, which probably constrained prey evolution by increasing the effect of resource competition. However, the magnitude of this trade-off diminished when measured in high resource concentrations. Predation selected for white, non-pigmented, highly defensive prey clones that produced predation resistant biofilm. The biofilm defence was also potentially accompanied with cytotoxicity for predators and could have been traded off with high motility. Evidence for the evolution of predators was also found in one experiment suggesting that co-evolutionary dynamics could affect the evolution and ecology of predator-prey interaction. Temporal variation in resource availability increased variation in predator densities leading to temporally fluctuating selection for prey defences and resource use ability. Temporal variation in resource availability was also able to constrain prey evolution when the allocation to defence incurred high cost. However, when the magnitude of prey trade-off was small and the resource turnover was periodically high, temporal variation facilitated the formation of predator resistant biofilm. The evolution of prey defence constrained the transfer of energy from basal to higher trophic levels, decreasing the strength of top-down regulation on prey community. Predation and temporal variation in productivity decreased the stability of populations and prey traits in general. However, predation-induced destabilization was less pronounced in the high productivity environment where the evolution of prey defence was stronger. In addition, evolution of prey defence weakened the environmental variation induced destabilization of predator population dynamics. Moreover, protozoan predation decreased the S. marcescens virulence in the insect host moth (Parasemia plantaginis) suggesting that species interactions outside the context of host-pathogen relationship could be important indirect drivers for the evolution of pathogenesis. This thesis demonstrates that rapid evolution can affect various ecological properties of predator-prey interaction. The effect of evolution on the ecological dynamics depended on the productivity of the environment, being most evident in the constant environments with high productivity.

Ympäristön tuottavuuden ennustetaan vaikuttavan peto-saalissuhteen ekologiseen ja evolutiiviseen dynamiikkaan eri ominaisuuksiin allokoitavien resurssien määrän kautta. Resurssien saatavuus vaihtelee kuitenkin usein ajallisesti, jolla voi olla suuri merkitys lajien evoluutiopotentiaalille. Tutkin väitöskirjassani resurssiympäristön merkitystä peto-saalissuhteen evoluutioon kolmessa pitkäaikaisessa mikrokosmoskokeessa, jossa altistin saalisbakteeri Serratia marcescens:ia alkueläin Tetrahymen thermopila:n saalistukselle. Kokeissa mitattiin lajien evolutiivisia muutoksia ja niiden vaikutusta peto-saalisyhteisön ekologisiin ominaisuuksiin (kuten trofia-dynamiikkaan, stabiliteettiin, diversiteettiin ja saaliin virulenssiin). Saalisbakteerin puolustuskyky kehittyi erityisen vahvaksi ympäristöissä, joiden tuottavuustaso oli korkea. Saaliin puolustuskyvyn parantuminen vähensi kuitenkin saaliin resurssienkäyttötehokkuutta, mikä rajoitti saaliin puolustuskyvyn evoluutiota kun ympäristön tuottavuustaso oli alhainen. Mittausravintokonsentraation kasvattaminen vähensi puolustuksen ja resurssinkäyttötehokkuuden välisen allokaatiokustannuksen merkitystä saaliin kelpoisuudelle. Resurssien saatavuuden ajallinen vaihtelu lisäsi petojen populaatiokokojen varianssia, mikä johti saalisbakteereihin kohdistuvien valintapaineiden vaihtelun lisääntymiseen. Resurssien saatavuuden ajallinen vaihtelu rajoittikin saaliin puolustuskyvyn evoluutiota, kun tästä aiheutunut kustannus saaliin kilpailukyvyssä oli iso. Resurssien saatavuuden ajallisella vaihtelulla oli sen sijaan pienempi merkitys, kun resurssien virtaus oli suuri ja saaliin puolustuksen parantamisesta aiheutuva kustannus kilpailukyvyssä oli pieni. Pedot valikoivat etenkin valkoisia pesäkkeitä muodostavia, tehokkaasti puolustautuvia saalisbakteerityyppejä, jotka kasvoivat alkueläimille huonosti ravinnoksi kelpaavana biofilminä (bakteerien kasvu solurykelminä kasvatusastioiden pinnoilla). Lisäksi biofilmeissä muodostui mahdollisesti alkueläimille myrkyllisiä yhdisteitä ja staattinen kasvumuoto saattoi olla syynä bakteerien vähentyneelle liikkumiselle. Myös pedot pystyivät kehittymään paremmiksi saalistajiksi, mutta vain yhdessä kokeistani, jossa resurssien virtaus oli suurin. Saaliin evolutiiviset muutokset vaikuttivat moniin peto-saalissuhteen ekologisiin ominaisuuksiin. Saaliin puolustuskyvyn evoluutio esimerkiksi rajoitti energian siirtymistä ravintoketjun ylimmälle trofiatasolle, mikä heikensi petojen merkitystä saalispopulaatiokokojen säätelyssä. Saalistus ja resurssien saatavuuden ajallinen vaihtelu lisäsivät yleisesti saaliin ominaisuuksien ja lajien populaatiokokojen vaihtelua. Saalistuksen epästabiloiva vaikutus ei kuitenkaan ollut niin vahvaa, kun ympäristön tuottavuustaso oli korkea. Lisäksi saaliin puolustuskyvyn evoluutio vähensi ympäristön vaihtelun kasvattamaa populaatiodynamiikan vaihtelua. Alkueläinten saalistuksen aiheuttamat evolutiiviset muutokset laskivat myös saalisbakteerin virulenssia Parasemia plantaginis täpläsiilikäs-isännässä. Isäntä-patogeenisuhteen ulkopuoliset lajivuorovaikutukset voivatkin olla tärkeitä, epäsuoria, bakteerin virulenssin evoluutioon vaikuttavia tekijöitä. Tämä väitöskirja havainnollistaa, että lajien evoluutio voi olla kyllin nopeaa vaikuttaakseen lukuisiin peto-saalissuhteen ekologisiin ominaisuuksiin. Evoluution merkitys peto-saalissuhteen ekologiselle dynamiikalle näyttäisi kuitenkin riippuvan erityisesti ympäristön tuottavuudesta sen ollessa selkeintä silloin, kun resursseja on jatkuvasti saatavilla ja ympäristön tuottavuustaso on korkea.