Harmful algae in the planktonic food web of the Baltic Sea

This study deals with algal species occurring commonly in the Baltic Sea: haptophyte Prymnesium parvum, dinoflagellates Dinophysis acuminata, D. norvegica and D. rotundata, and cyanobacterium Nodularia spumigena. The hypotheses are connected to the toxicity of the species, to the factors determining toxicity, to the consequences of toxicity and to the transfer of toxins in the aquatic food web. Since the Baltic Sea is severely eutrophicated, the fast-growing haptophytes have potential in causing toxic blooms. In our studies, the toxicity (as haemolytic activity) of the haptophyte P. parvum was highest under phosphorus-limited conditions, but the cells were toxic also under nitrogen limitation and under nutrient-balanced growth conditions. The cellular nutrient ratios were tightly related to the toxicity. The stoichiometric flexibility for cellular phosphorus quota was higher than for nitrogen, and nitrogen limitation led to decreased biomass. Negative allelopathic effects on another algae (Rhodomonas salina) could be observed already at low P. parvum cell densities, whereas immediate lysis of R. salina cells occurred at P. parvum cell densities corresponding to natural blooms. Release of dissolved organic carbon from the R. salina cells was measured within 30 minutes, and an increase in bacterial number and biomass was measured within 23 h. Because of the allelopathic effect, formation of a P. parvum bloom may accelerate after a critical cell density is reached and the competing species are eliminated. A P. parvum bloom indirectly stimulates bacterial growth, and alters the functioning of the planktonic food web by increasing the carbon transfer through the microbial loop. Our results were the first reports on DSP toxins in Dinophysis cells in the Gulf of Finland and on PTX-2 in the Baltic Sea. Cellular toxin contents in Dinophysis spp. ranged from 0.2 to 149 pg DTX-1 cell-1 and from 1.6 to 19.9 pg PTX-2 cell-1 in the Gulf of Finland. D. norvegica was found mainly around the thermocline (max. 200 cells L-1), whereas D. acuminata was found in the whole mixed layer (max. 7 280 cells L-1). Toxins in the sediment trap corresponded to 1 % of DTX-1 and 0.01 % PTX-2 of the DSP pool in the suspended matter. This indicates that the majority of the DSP toxins does not enter the benthic community, but is either decomposed in the water column, or transferred to higher trophic levels in the planktonic food chain. We found that nodularin, produced by Nodularia spumigena, was transferred to the copepod Eurytemora affinis through three pathways: by grazing on filaments of small Nodularia, directly from the dissolved pool, and through the microbial food web by copepods grazing on ciliates, dinoflagellates and heterotrophic nanoflagellates. The estimated proportion of the microbial food web in nodularin transfer was 22-45 % and 71-76 % in our two experiments, respectively. This highlights the potential role of the microbial food web in the transfer of toxins in the planktonic food web.

Tutkimus käsittelee Itämeressä esiintyviä haitallisia planktonleviä: Prymnesium parvum -tarttumalevää, Dinophysis acuminata-, D. norvegica- ja D. rotundata -panssarisiimaleviä, sekä Nodularia spumigena -syanobakteeria. Hypoteesit liittyvät lajien myrkyllisyyteen, myrkyllisyyteen vaikuttaviin tekijöihin, myrkyllisyyden seurauksiin, ja levämyrkkyjen siirtymiseen ravintoverkossa. Nopeasti kasvavat tarttumalevät voivat hyötyä Itämeren rehevöitymisestä ja muodostaa myrkyllisiä leväkukintoja. Tutkimuksissamme Prymnesium parvum -tarttumalevä oli myrkyllisin silloin, kun fosforin puute rajoitti sen kasvua. Myrkyllisyys mitattiin hemolyyttisenä aktiivisuutena. Merkittävää on, että laji oli kokeissamme myrkyllinen myös typpirajoitteisissa olosuhteissa ja olosuhteissa, joissa ravinteita oli sopivassa suhteessa kasvua varten. Solunsisäiset ravinnepitoisuudet olivat tiukasti sidoksissa solujen myrkyllisyyteen. Fosforipitoisuus vaihteli soluissa huomattavasti enemmän kuin typpipitoisuus, ja typen puute johti biomassan vähenemiseen. Näin ollen vaatimukset solujen sisäisestä ravinnesuhteesta olivat joustavampia fosforin osalta. Havaitsimme, että P. parvumin veteen erittämät allelopaattiset yhdisteet vahingoittivat toista, myrkytöntä levälajia (Rhodomonas salina) jo alhaisissa solutiheyksissä. Korkeammissa solutiheyksissä, jotka vastasivat luonnossa havaittuja kukintoja, R. salina -solut hajosivat välittömästi joutuessaan kosketuksiin P. parvumin kanssa. Tämän seurauksena liuenneen orgaanisen hiilen pitoisuus kasvoi vedessä 30 minuutissa, ja bakteerien lukumäärä ja biomassa kasvoivat 23 tunnin sisällä. Muiden levälajien tuhoaminen allelokemikaaleilla vähentää kilpailua ja voi näin edistää haitallisen lajin kasvua. Haitallinen leväkukinta hyödyttää epäsuorasti osaa bakteereista. Tällöin ravintoverkon hiilen virtaus muuttuu ja mikrobisilmukan merkitys voimistuu. Panssarisiimalevien myrkkyjä ei ole aiemmin mitattu Suomenlahden levistä, ja PTX-2 -myrkkyä löydettiin nyt ensimmäisen kerran Itämeren panssarisiimalevistä. Löysimme Suomenlahden Dinophysis-panssarisiimalevistä DTX-1 -myrkkyä (0.2-149 pg solu-1) ja PTX-2 -myrkkyä (1.6-19.9 pg solu-1). Seuratessamme näiden panssarisiimalevien esiintymistä huomasimme, että D. norvegica esiintyi yleensä lähellä lämpötilan harppauskerrosta (max. 200 solua L-1), kun taas D. acuminata esiintyi koko sekoittuvassa vesipatsaassa (max. 7280 solua L-1). Pohjan lähelle asennettuun sedimentaationoutimeen laskeutui noin 1 % ja 0.01 % vesipatsaan DTX-1- ja PTX-2 -myrkyistä. Tämä viitaa siihen, että suurin osa näistä myrkyistä ei tavoita pohjaeläimistöä, vaan joko hajoaa ennen vajoamistaan tai siirtyy ravintoverkossa eteenpäin. Syanobakteeri Nodularia spumigenan tuottama nodulariini-myrkky siirtyi Eurytemora affinis hankajalkaiseen kolmea reittiä pitkin: Hankajalkaiset söivät pieniä Nodularia-rihmoja, hankajalkaisiin siirtyi veteen liuennutta nodulariinia, ja mikrobisilmukka toimi linkkinä niin, että nodulariinia siirtyi hankajalkaisiin, kun ne söivät ripsieläimiä, panssarisiimaleviä ja heterotrofisia siimaeliöitä. Mikrobisilmukan kautta hankajalkaisiin siirtyneen nodulariinin osuus oli toisessa kokeessamme 22-45 % ja toisessa 71-76 %. Mikrobisilmukan rooli myrkkyjen siirtymisessä planktisessa ravintoverkossa voi siten olla merkittävä.