Causes and consequences of inbreeding in the ant Formica exsecta

Human actions cause destruction and fragmentation of natural habitats, predisposing populations to loss of genetic diversity and inbreeding, which may further decrease their fitness and survival. Understanding these processes is a main concern in conservation genetics. Yet data from natural populations is scarce, particularly on invertebrates, owing to difficulties in measuring both fitness and inbreeding in the wild. Ants are social insects, and a prime example of an ecologically important group for which the effects of inbreeding remain largely unstudied. Social insects serve key roles in all terrestrial ecosystems, and the division of labor between the females in the colonies queens reproduce, workers tend to the developing brood probably is central to their ecological success. Sociality also has important implications for the effects of inbreeding. Despite their relative abundance, the effective population sizes of social insects tend to be small, owing to the low numbers of reproductive individuals relative to the numbers of sterile workers. This may subject social insects to loss of genetic diversity and subsequent inbreeding depression. Moreover, both the workers and queens can be inbred, with different and possibly multiplicative consequences. The aim of this study was to investigate causes and consequences of inbreeding in a natural population of ants. I used a combination of long-term field and genetic data from colonies of the narrow-headed ant Formica exsecta to examine dispersal, mating behavior and the occurrence of inbreeding, and its consequences on individual and colony traits. Mating in this species takes place in nuptial flights that have been assumed to be population-wide and panmictic. My results, however, show that dispersal is local, with queens establishing new colonies as close as 60 meters from their natal colony. Even though actual sib-mating was rare, individuals from different but related colonies pair, which causes the population to be inbred. Furthermore, multiple mates of queens were related to each other, which also indicates localized mating flights. Hence, known mechanisms of inbreeding avoidance, dispersal and multiple mating, were not effective in this population, as neither reduced inbreeding level of the future colony. Inbreeding had negative consequences both at the individual and colony level. A queen that has mated with a related male produces inbred workers, which impairs the colony s reproductive success. The inbred colonies were less productive and, specifically, produced fewer new queens, possibly owing to effects of inbreeding on the caste determination of female larvae. A striking finding was that males raised in colonies with inbred workers were smaller, which reflects an effect of the social environment as males, being haploid, cannot be inbred themselves. The queens produced in the inbred colonies, in contrast, were not smaller, but their immune response was up-regulated. Inbreeding had no effect on queen dispersal, but inbred queens had a lower probability of successfully founding a new colony. Ultimately, queens that survived through the colony founding phase had a shorter lifespan. This supports the idea that inbreeding imposes a genetic stress, leading to inbreeding depression on both the queen and the colony level. My results show that inbreeding can have profound consequences on insects in the wild, and that in social species the effects of inbreeding may be multiplicative and mediated through the diversity of the social environment, as well as the genetic makeup of the individuals themselves. This emphasizes the need to take into account all levels of organization when assessing the effects of genetic diversity in social animals.

Ihmisen toimet aiheuttavat luontaisten elinympäristöjen häviämistä ja pirstoutumista. Tämän seurauksena eläinten populaatiokoot pienenevät, ja niiden leviäminen alueelta toiselle voi estyä, ja sisäsiitos, eli pariutuminen sukulaisten kanssa, voi yleistyä. Sisäsiitos puolestaan heikentää yksilöiden elinkykyä ja kelpoisuutta ja mahdollisesti vaarantaa ennestään pienentyneitä kantoja. Sisäsiitoksen vaikutukset luonnossa tunnetaan kuitenkin puutteellisesti varsinkin selkärangattomilla eläimillä, sillä sisäsiitoksen ja sen vaikutusten mittaaminen luonnonoloissa on haasteellista. Muurahaiset ovat yhteiskuntahyönteisiä ja ekologisesti hyvin merkittävä ja runsas eläinryhmä. Niiden menestys perustuu tehokkaaseen lisääntymistyönjakoon naaraiden välillä: kuningattaret lisääntyvät, ja työläiset hoitavat jälkeläiset. Vaikka työläisiä olisi runsaastikin, lisääntyviä yksilöitä voi työnjaosta johtuen olla hyvin vähän, mikä voi altistaa muurahaisia sisäsiitoksen vaikutuksille. Muurahaiskuningattaren pariutumiskäyttäytymisellä on lisäksi kauaskantoiset seuraukset, sillä se parittelee elämänsä aikana vain kerran. Sen jälkeen se perustaa pesän ja voi elää vuosikymmeniä tuottaen jälkeläisiä varastoimiensa siittiöiden avulla. Muurahaispesässä on kaksi sukupolvea, joista molemmat voivat olla sisäsiittoisia: kuningatar, jos sen vanhemmat ovat sukua keskenään, ja pesän työläisjälkeläiset, jos kuningatar on paritellut lähisukuisen koiraan kanssa ennen pesän perustamista. Tutkin väitöskirjatyössäni sisäsiitoksen syitä ja seurauksia loviniskamuurahaisen luonnonpesissä Tvärminnen eläintieteellisellä asemalla Hangossa. Käytin työssäni pitkäaikaista seuranta-aineistoa muurahaispesien tuottavuudesta ja geneettisestä taustasta tutkiakseni muurahaisten leviämiskäyttäytymistä sekä sisäsiitoksen yleisyyttä ja vaikutuksia yksilön ja pesän tasolla. Muurahaisten häälentojen on oletettu olevan tehokas tapa vähentää sisäsiitosta, mutta tutkimuksessa kävi ilmi, että lentoetäisyydet olivat hyvin lyhyitä ja sisäsiitos yleistä. Kuningattaret pariutuivat lähisukuisten, joskaan eivät tavallisesti niiden omasta kotipesästä tulevien koiraiden kanssa, ja perustivat uuden pesän keskimäärin vain 60 metrin päähän kotipesästään. Pitempi lentomatka ei vähentänyt kuningattaren riskiä pariutua lähisukulaisen kanssa. Kuningattaret eivät myöskään voineet lieventää sisäsiitoksen vaikutuksia parittelemalla useiden koiraiden kanssa, sillä koiraat olivat usein sukua keskenään. Sisäsiitoksella oli monenlaisia haittavaikutuksia. Sisäsiittoiset työläiset olivat tehottomampia kasvattamaan uusia yksilöitä, mikä heikensi pesän lisääntymismenestystä. Mielenkiintoinen havainto oli, että sisäsiittoiset pesät tuottivat pienikokoisempia koirasjälkeläisiä, mikä johtuu nimenomaan niitä hoitavien työläisten sisäsiitosheikkoudesta. Koiraat itse eivät voi olla sisäsiittoisia, sillä ne syntyvät hedelmöitymättömistä munista. Sisäsiittoiset pesät myös tuottivat vähemmän uusia kuningattaria, ja niistä tulevilla kuningattarilla oli kohonnut immuunivaste. Uuden pesän perustaminen on energiaa vaativa elämänvaihe, jossa kohonnut immuunivaste voi olla ylimääräinen rasite. Sisäsiitos heikensikin kuningatarten pesänperustusmenestystä. Sisäsiitos ei vaikuttanut kuningatarten leviämiskykyyn, mutta sisäsiittoiset kuningattaret olivat taipuvaisempia itse pariutumaan sukulaisten kanssa ja elivät lyhyemmän aikaa. Tutkimukseni osoittaa, että sisäsiitoksella on vaikutuksia kaikissa muurahaispesän elinkaaren vaiheissa, ja nämä vaikutukset kertautuvat sekä työläisten että kuningatarten kautta.