Neuronal oscillations in gamma- and alpha-frequency bands: from object representations to sensory awareness

The synchronization of neuronal activity, especially in the beta- (14-30 Hz) /gamma- (30 80 Hz) frequency bands, is thought to provide a means for the integration of anatomically distributed processing and for the formation of transient neuronal assemblies. Thus non-stimulus locked (i.e. induced) gamma-band oscillations are believed to underlie feature binding and the formation of neuronal object representations. On the other hand, the functional roles of neuronal oscillations in slower theta- (4 8 Hz) and alpha- (8 14 Hz) frequency bands remain controversial. In addition, early stimulus-locked activity has been largely ignored, as it is believed to reflect merely the physical properties of sensory stimuli. With human neuromagnetic recordings, both the functional roles of gamma- and alpha-band oscillations and the significance of early stimulus-locked activity in neuronal processing were examined in this thesis. Study I of this thesis shows that even the stimulus-locked (evoked) gamma oscillations were sensitive to high-level stimulus features for speech and non-speech sounds, suggesting that they may underlie the formation of early neuronal object representations for stimuli with a behavioural relevance. Study II shows that neuronal processing for consciously perceived and unperceived stimuli differed as early as 30 ms after stimulus onset. This study also showed that the alpha band oscillations selectively correlated with conscious perception. Study III, in turn, shows that prestimulus alpha-band oscillations influence the subsequent detection and processing of sensory stimuli. Further, in Study IV, we asked whether phase synchronization between distinct frequency bands is present in cortical circuits. This study revealed prominent task-sensitive phase synchrony between alpha and beta/gamma oscillations. Finally, the implications of Studies II, III, and IV to the broader scientific context are analysed in the last study of this thesis (V). I suggest, in this thesis that neuronal processing may be extremely fast and that the evoked response is important for cognitive processes. I also propose that alpha oscillations define the global neuronal workspace of perception, action, and consciousness and, further, that cross-frequency synchronization is required for the integration of neuronal object representations into global neuronal workspace.

Tässä väitöskirjassa tutkittiin aivojen rytmistä toimintaa ja sen merkitystä ärsykkeistä muodostettaviin hermostollisiin esityksiin ja tietoiseen havaintoon. Aivo-oskillaatioita tutkittiin magnetoenkefalografialla (MEG) rekisteröimällä pään pinnalta erittäin pieniä aivojen sähköisen toiminnan aiheuttamia magneettikentän muutoksia. Väitöskirjan ensimmäisessä osatyössä koehenkilöille esitettiin kielellisiä ja ei-kielellisiä ärsykkeitä. Havaittiin, että ärsykettä seuraavat nopeat gammaoskillaatiot erosivat kielellisille ja ei kielellisille ärsykkeille. Pääteltiin, että gammaoskillaatiot voivat heijastaa ärsykkeistä muodostettavaa hermostollista esitystä ja että kielellisten ja ei kielellisten ärsykkeiden käsittely eroaa jo hyvin varhaisessa vaiheessa noin 40 ms ärsykkeen alun jälkeen. Väitöskirjan toisessa osatyössä tutkittiin tietoisen havainnon muodostumista hyvin heikoille tuntoärsykkeille, jotka toisinaan havaittiin, ja jotka toisinaan jäivät havaitsematta. Havaittuja tuntoärsykkeitä seurasi alfaoskillaation vaihelukittuminen ärsykkeeseen, mutta jos ärsykettä ei havaittu, alfaoskillaatioiden vaihelukittumista ärsykkeeseen ei tapahtunut. Alfaoskillaatioiden vaihelukittuminen korreloi siis tietoisen havainnon kanssa. Väitöskirjan kolmannessa osatyössä tutkittiin ärsykettä edeltävän rytmisen aivotoiminnan vaikutusta tietoisen havainnon syntyyn hyvin heikoille tuntoärsykkeille. Havaittiin, että heikko tuntoärsyke havaitaan parhaiten, jos ärsykettä edeltävät aivo-oskillaatiot ovat suuruudeltaan keskisuuria, mutta että jos ärsykettä edeltävät aivo-oskillaatiot ovat voimakkuudeltaan joko suuria tai pieniä, heikko tuntoärsyke havaitaan harvemmin. Väitöskirjan neljännessä osatyössä tutkittiin eri taajuisten aivo-oskillaatioiden välistä synkroniaa levon ja työmuistia vaativan päässälaskutehtävän aikana. Havaittiin, että päässälaskutehtävän aikana alfa ja gamma taajuiset oskillaatiot synkronoituivat enemmän kuin levon aikana. Tämän ehdotettiin mahdollistavan alfa ja gamma oskillaatioiden välisen vuorovaikutuksen eli alfa ja gamma oskillaatioiden toiminnallisten roolien integroinnin. Väitöskirjan viimeisessä osatyössä muodostettiin synteesi erityisesti alfa oskillaatioiden toiminnallisesta roolista tietoisen havainnon aikana. Ehdotettiin, että gamma oskillaatiot heijastavat ärsykkeistä muodostettavia hermostollisia esityksiä, mutta että alfa oskillaatiot heijastavat itse tietoista havaintoa. Ehdotettiin, että alfa ja gamma oskillaatioiden toiminnalliset roolit voidaan integroida taajuuksien välisen synkronian avulla, mikä mahdollistaisi mm. tietoisen havainnon synnyn sekä objekti representaatioiden ylläpidon työmuistin aikana.